УДК 616.631.11

Г.Р. ГАЙНУЛЛИНА¹, Э.Р. КИРИЛЛОВА^2, 3, А.Х. ОДИНЦОВА³, Д.И. АБДУЛГАНИЕВА^2, 3

 ¹Городская клиническая больница № 7 им. М.Н. Садыкова, г. Казань

²Казанский государственный медицинский университет МЗ РФ, г. Казань

³Республиканская клиническая больница МЗ РТ, г. Казань

Контактная информация:

Гайнуллина Гулия Рустамовна — к.м.н., врач

Адрес: 420103, г. Казань, ул. Чуйкова, 54, тел.: +7 (843) 237-34-83, e-mail: nice.gaynullina@bk.ru

Цель исследования — оценить взаимосвязь параметров качества жизни и поражения суставов и энтезисов у пациентов с воспалительными заболеваниями кишечника (ВЗК).

Материал и методы. В исследование были включены 95 пациентов с ВЗК (язвенным колитом (ЯК) и болезнью Крона (БК)). Качество жизни пациентов оценивали с помощью опросника SF-36. У каждого пациента проводили клиническое и ультразвуковое исследование (УЗИ) суставов и энтезисов верхних и нижних конечностей. Проводили сравнительный анализ частоты поражения суставов и энтезисов у пациентов с ЯК и БК. Также оценивали взаимосвязь между количеством пораженных суставов и энтезисов и качеством жизни пациентов с ВЗК.

Результаты. Общий параметр физического благополучия составил 43,53 (35,67; 51,66), общий параметр психического благополучия составил 38,53 (31,13; 48,37). Боли в суставах на момент осмотра и/или в анамнезе отмечали 61 пациент с ВЗК (64%). При клиническом осмотре артрит был выявлен у 18 (19%) пациентов, болезненность при пальпации энтезисов отмечали 49 пациентов (52%). По результатам УЗИ синовиты были выявлены у 41 пациента (43%), энтезиты были обнаружены у 72 пациентов (76%). Достоверных различий в частоте поражения суставов и энтезисов между пациентами с разными нозологиями выявлено не было. Обратная корреляция наблюдалась между числом синовитов с васкуляризацией и шкалами физического функционирования (SR = -0,26; р = 0,01), жизненной активности (SR = -0,29; р = 0,005), а также с общим параметром физического благополучия (SR = -0,23; р = 0,024). Число энтезитов обратно коррелировало со шкалой интенсивности боли (SR = -0,22; р = 0,036).

Выводы. Поражение суставов и энтезисов при ВЗК является распространенной проблемой, взаимосвязанной с качеством жизни пациентов. Ее изучение необходимо для своевременной диагностики данных поражений и подбора терапии. Особое внимание следует уделить вопросу энтезопатий при ВЗК, сведения о которых немногочисленны.

Ключевые слова: воспалительные заболевания кишечника, ультразвуковое исследование, энтезит, качество жизни.

 G.R. GAINULLINA¹, E.R. KIRILLOVA^2, 3, A.KH. ODINTSOVA³, D.I. ABDULGANIEVA^2, 3

 ¹City Clinical Hospital No. 7 named after M.N. Sadykov, Kazan

²Kazan State Medical University, Kazan

³Republican Clinical Hospital, Kazan

Relationship between damage to joints and entheses and quality of life in patients with inflammatory bowel diseases

 Contact details:

Gainullina G.R. — PhD (Medicine), physician

Address: 54 Chuikov St., Kazan, Russian Federation, 420103, tel.: +7 (843) 237-34-83, e-mail: nice.gaynullina@bk.ru

 The purpose — to evaluate the relationship between quality of life parameters and damage to joints and entheses in patients with inflammatory bowel diseases (IBD).

Materials and methods. The study included 95 patients with IBD (ulcerative colitis (UC) and Crohn’s disease (CD)). The quality of life of patients was assessed using the SF-36 questionnaire. Each patient underwent clinical and ultrasound examination of the joints and entheses of the upper and lower extremities. A comparative analysis of the frequency of joint damage and enthesis in patients with UC and CD was carried out. We also assessed the relationship between the number of affected joints and entheses and the quality of life of patients with IBD.

Results. The general parameter of physical well-being was 43.53 (35.67; 51.66), the general parameter of mental well-being was 38.53 (31.13; 48.37). 61 patients with IBD (64%) noted pain in the joints at the time of examination and/or in history. During clinical examination, arthritis was detected in 18 (19%) patients, pain on palpation of entheses was noted in 49 patients (52%). According to ultrasound, synovitis was detected in 41 patients (43%), enthesites were detected in 72 patients (76%). There were no significant differences in the frequency of joint damage and enthesis between patients with different nosologies. An inverse correlation was observed between the number of synovitis with vascularization and scales of physical functioning (SR = -0.26; p = 0.01), vital activity (SR = -0.29; p = 0.005), as well as with the general parameter of physical well-being (SR = -0.23; p = 0.024). The number of enthesitis was inversely correlated with the pain intensity scale (SR = -0.22; p = 0.036).

Conclusion. Joint and enthesis damage in IBD is a common problem associated with the quality of life of patients. Its study is necessary for the timely diagnosis of these lesions and the selection of therapy. Particular attention should be paid to the issue of enthesopathy in IBD, information about which is scarce.

Key words: inflammatory bowel disease, ultrasound, enthesitis, quality of life.

Одной из значимых проблем внутренних болезней является ведение пациентов с воспалительными заболеваниями кишечника (ВЗК), к которым относятся язвенный колит (ЯК) и болезнь Крона (БК). Клиника ВЗК гетерогенна: поражение не ограничивается желудочно-кишечным трактом, до 50% пациентов имеют по крайней мере одно внекишечное проявление (ВКП), которое может проявиться до постановки диагноза ВЗК [1]. ВКП — атрибут более тяжелого течения ВЗК, иногда сами по себе ВКП обусловливают большую, чем поражение кишечника, тяжесть заболевания и снижают качество жизни больного [2].

Среди ВКП наиболее часто встречаются поражения суставов [3]. Частота артропатий достигает 65% [4]. Спектр суставных поражений весьма широк: моно- и полиартриты крупных и мелких суставов, артралгии, анкилозирующий спондилит [4]. Артрит наблюдают у 5–20% пациентов с ВЗК (5–14% при ЯК и 10–20% при БК) [3]. Артрит при ВЗК отличается неэрозивным характером, он может предшествовать появлению кишечных симптомов, хотя чаще совпадает или проявляется после появления ВЗК [1].

Развитие суставного синдрома чаще констатируется при более тяжелом течении ВЗК и большей площади поражения желудочно-кишечного тракта, хотя не исключены варианты легкого течения ВЗК с ограниченным поражением кишечника [5]. Периферический артрит может быть как связан с активностью ВЗК, так и не зависеть от активности заболевания [1]. К поражению опорно-двигательной системы при ВЗК также относится патология мест прикрепления сухожилия, связки, суставной капсулы или фасции — энтезопатии [1]. Распространенность воспалительных изменений энтезиса варьирует в исследованиях от 12,5 до 90% случаев [6], что связано с различными способами и числом оцениваемых энтезитов. Хронический энтезит может приводить к ограничению движений и структурным изменениям, включающим эрозии кортикального слоя кости, кальцификацию мягких тканей и оссификацию пораженной зоны [7].

Несмотря на высокую распространенность артропатий у пациентов с ВЗК, данных о связи поражений суставов с качеством жизни этой группы пациентов мало. Данное исследование посвящено оценке поражения суставов и энтезисов у пациентов с ВЗК и их влиянию на качество жизни пациентов.

Цель исследования — оценить взаимосвязь параметров качества жизни и поражения суставов и энтезисов у пациентов с ВЗК.

Материал и методы

Характеристика пациентов. В исследование были включены 95 пациентов с ВЗК: 55 из них с ЯК и 40 с БК. Тяжесть атаки при ЯК определяли при помощи индекса Мейо, при БК — с помощью индекса Харви — Брэдшоу. Исходная характеристика больных представлена в табл. 1.

Таблица 1. Клиническая характеристика пациентов с ВЗК

Table 1. Clinical characteristics of patients with IBD

Качество жизни. Качество жизни пациентов оценивалось с помощью опросника SF-36, который состоит из 36 вопросов, сгруппированных в восемь шкал: физическое функционирование, ролевое функционирование, обусловленное физическим состоянием, интенсивность боли, общее состояние здоровья, жизненная активность, социальное функционирование, ролевое функционирование, обусловленное эмоциональным состоянием, психическое здоровье. Показатели каждой шкалы составлены таким образом, что чем выше значение показателя (от 0 до 100), тем лучше оценка по избранной шкале. Из них формируют два параметра: психологический и физический компоненты здоровья.

Клиническое исследование. При клиническом осмотре проводилось обследование следующих 34 суставов у каждого пациента: тазобедренные, коленные, голеностопные, плечевые, акромиально-ключичные, локтевые, лучезапястные, пястно-фаланговые суставы кистей (ПЯФ), проксимальные межфаланговые суставы кистей (ПМФ). Оценивалось наличие боли, отека, ограничения движений в вышеперечисленных суставах. У каждого пациента проводился подсчет числа болезненных суставов.

У каждого пациента оценивалась пальпаторная болезненность 46 энтезисов верхних и нижних конечностей по двухбалльной шкале: 0 баллов — нет болезненности, 1 балл — есть болезненность. По результатам оценки проводился подсчет количества болезненных энтезисов (0–46).

Ультразвуковое исследование. УЗИ периферических суставов и энтезисов выполняли на аппарате ToshibaAplio 500 линейным датчиком 5–13 МГц в В-режиме. Проводилось обследование следующих 14 суставов у каждого пациента: тазобедренные, коленные, голеностопные, плечевые, акромиально-ключичные, локтевые, лучезапястные. Васкуляризацию оценивали двумя способами: в режиме энергодопплера (ЭД) и при помощи высокочувствительного метода визуализации микроциркуляторного русла SMI (Superb Microvascular Imaging). Наличие синовита при ультразвуковом исследовании суставов устанавливали при выявлении пролиферации синовиальной оболочки и/или выпота в полости сустава. У каждого пациента проводился подсчет числа всех синовитов и синовитов с васкуляризацией.

В соответствии c ультразвуковым определением энтезита, предложенным OMERACT (Outcome Measures in Rheumatology) проводилась ультразвуковая визуализация воспалительных (гипоэхогенность энтезиса, утолщение энтезиса, наличие васкуляризации) и структурных (эрозия, энтезофит) изменений в энтезисах [8]. Исследование включало 68 энтезисов верхних и нижних конечностей. По результатам УЗИ определялось число серошкальных энтезитов (снижение эхогенности и утолщение энтезиса в серой шкале), число васкуляризированных энтезитов (число серошкальных энтезитов с наличием васкуляризации), число энтезисов с эрозиями и число энтезисов с энтезофитами.

Статистический анализ. Статистическая обработка проводилась в пакете прикладных программ Statistica 10. Анализ количественных данных на нормальность распределения проводился с помощью критерия Шапиро — Уилка. Для количественных данных, не имеющих нормального распределения, рассчитывались медиана, первый и третий квартили (Me [Q1; Q3]). При проведении статистической обработки полученных данных использовали непараметрические критерии (критерий Манна — Уитни для сравнения количественных переменных в независимых группах, при сравнении качественных переменных применяли точный критерий Фишера). Анализ корреляций проводили с использованием коэффициента Спирмена.

Результаты исследования

При оценке качества жизни пациентов при помощи опросника SF-36 общий параметр физического благополучия составил 43,53 (35,67; 51,66), при этом у пациентов с ЯК — 43,43 (35,27; 51,72), а у пациентов с БК 41,87 (33,57; 49,19). Общий параметр психического благополучия составил 38,53 (31,13; 48,37), при этом у пациентов с ЯК — 36,88 (29,33; 47,28), а у пациентов с БК — 40,44 (32,11; 49,06). Статистически значимых различий качества жизни между пациентами с ЯК и БК выявлено не было (табл. 2).

Таблица 2. Качество жизни пациентов с ВЗК согласно опроснику SF-36

Table 2. Quality of life of patients with IBD according to SF-36 questionnaire

Из 95 пациентов с ВЗК боли в суставах на момент осмотра и/или в анамнезе отмечали 61 пациент с ВЗК (64%), в том числе 31 (56%) пациент с ЯК и 30 (75%) больных БК. При клиническом осмотре артрит был выявлен у 18 (19%) пациентов, из них у 8 (15%) пациентов с ЯК, у 10 (25%) пациентов с БК. Различий в количестве артралгий и артритов при клиническом осмотре между пациентами с ЯК и БК выявлено не было (р = 0,12, р = 0,38 соответственно).

Болезненность при пальпации энтезисов отмечали 49 пациентов (52%): 28 (51%) с ЯК и 21 (53%) с БК. Различий в числе болезненных энтезисов при клиническом осмотре между пациентами с ЯК и БК выявлено не было (р = 0,7).

По результатам УЗИ суставов синовиты были выявлены у 41 пациента (43%): у 23 пациентов с ЯК (42%) и 18 пациентов с БК (45%), в том числе синовиты с васкуляризацией у 29 пациентов (31%): у 16 пациентов с ЯК (29 %) и у 13 пациентов с БК (32%).

Количество выявленных по данным УЗИ синовитов — 41 пациент (43%) достоверно превышало количество клинически выявленных артритов — 18 пациентов (19%) (р = 0,0005).

Достоверных различий в количестве синовитов и синовитов с васкуляризацией между пациентами с ЯК и БК выявлено не было (р = 0,32, р = 0,61 соответственно).

По результатам УЗИ энтезиты были обнаружены у 72 пациентов (76%), в том числе у 42 (76%) пациентов с ЯК и у 30 (75%) больных БК, при этом васкуляризированные энтезиты были выявлены у 35 пациентов (37%): у 21 (38%) пациента с ЯК и 14 (35%) больных с БК.

Количество выявленных по данным УЗИ энтезитов — 72 пациента (76%) достоверно превышало количество клинически болезненных при пальпации энтезисов — 49 пациентов (52%) (р = 0,0008).

Структурные изменения энтезисов встречались часто: эрозии определялись у 76 пациентов (80%): у 43 больных (78%) с ЯК и у 33 (82%) пациентов с БК. Энтезофиты были выявлены у 37 пациентов (39%), из них у 20 (36%) с ЯК и у 17 (43%) пациентов с БК.

Существенных различий в частоте поражения энтезисов между пациентами с разными нозологиями выявлено не было.

При анализе взаимосвязи между качеством жизни пациентов и частотой поражения суставов и энтезисов были получены следующие результаты: обратная корреляция наблюдалась между числом внекишечных проявлений и шкалой физического функционирования (SR = -0,22; р = 0,03). Число болезненных суставов обратно коррелировало со шкалами физического функционирования (SR = -0,22; р = 0,03), интенсивности боли (SR = -0,23; р = 0,02), жизненной активности (SR = -0,23; р = 0,027), а также с общим параметром физического благополучия (SR = -0,21; р = 0,04). Число болезненных энтезисов обратно коррелировало со шкалами физического функционирования (SR = -0,21; р = 0,03), интенсивности боли (SR = -0,3; р = 0,003), с общим параметром физического благополучия (SR = -0,21; р = 0,03). Обратная корреляция наблюдалась между числом синовитов с васкуляризацией и шкалами физического функционирования (SR = -0,26; р = 0,01), жизненной активности (SR = -0,29; р = 0,005), а также с общим параметром физического благополучия (SR = -0,23; р = 0,024) (рис. 1).

Рисунок 1. Взаимосвязь числа васкуляризированных синовитов с: А — шкалой физического функционирования, Б — с общим параметром физического благополучия

Figure 1. Correlation of the number of vascularized synovites with: A — physical functioning scale, Б — general parameter of physical well-being

Число энтезитов обратно коррелировало со шкалой интенсивности боли (SR = -0,22; р = 0,036) (рис. 2).

Рисунок 2. Взаимосвязь числа энтезитов со шкалой интенсивности боли

Figure 2. Correlation of the number of enthesitis with the pain intensity scale

Обсуждение

Изучению качества жизни у больных ВЗК посвящено огромное количество работ, при этом исследования, оценивающие связь качества жизни с поражением опорно-двигательного аппарата как внекишечного проявления, малочисленны. В качестве примера можно привести работу Ossum M.A. и соавт., где была выявлена взаимосвязь между наличием артралгии и показателями по шкалам ролевого функционирования, обусловленного физическим состоянием, интенсивности боли, общего состояния здоровья, жизненной активности, социального функционирования, ролевого функционирования, обусловленного эмоциональным состоянием [9].

В данном исследовании четко выявлялась связь между поражением суставов, энтезисов и показателями физического здоровья. Выраженность артралгий, артритов, энтезопатий коррелировало со снижением жизненной активности, физического благополучия, усилением интенсивности болевого синдрома. Эти данные были получены как для ЯК, так и для БК, при этом между нозологиями не было достоверных различий в параметрах компонентов, определяющих качество жизни. Стоит отметить, что согласно данным литературы умеренная физическая активность полезна для пациентов с ВЗК, поскольку она может снижать вероятность развития некоторых осложнений, улучшая иммунологический ответ, психологическое состояние, нутритивный статус, минеральную плотность костей и предотвращая снижение мышечной массы и силы [10, 11]. Таким образом, выявленное по результатам исследования ограничение физической активности в результате поражения суставов и энтезисов у пациентов с ВЗК может не только снизить качество жизни пациентов, но и ухудшить прогноз заболевания.

При этом поражение опорно-двигательного аппарата — часто встречающее внекишечное проявление ВЗК. Согласно полученным результатам, у пациентов c ВЗК частота артралгий составила 64%, клинически выявленного артрита — 19% и эти данные сопоставимы с данными литературы, определяющими частоту артропатий до 65%, а артритов — в 5–20% [3, 4]. Частота периферического артрита при ЯК и БК была сопоставима, и, хотя количество пациентов с артритами при БК было выше — 25%, при ЯК — 15%, различие не достигло статистической значимости. Клинически болезненность при пальпации отмечали 52% пациентов, что соответствует результатам других исследований, определяющих частоту энтезопатий при ВЗК в 12,5–90% [6], большой разброс данных, вероятно, связан с различным количеством исследованных энтезисов. Применение визуализационных методик позволяет точнее оценить вовлечение суставов и энтезисов за счет выявления субклинических синовитов и энтезитов. При ультразвуковом исследовании суставов частота артрита (синовита) достигла 43%, существенно превышая частоту клинически выявленных артритов (р = 0,0005). Частота выявленных энтезитов, по данным УЗИ (76%), также значимо превышала число клинически болезненных при пальпации энтезисов. Эти результаты соответствуют данным литературы, показавшим более высокую чувствительность УЗИ в оценке поражения суставов и энтезисов при ВЗК, по сравнению с клиническим обследованием [6, 12–14].

Выводы

Поражение суставов и энтезисов при ВЗК является распространенной проблемой, взаимосвязанной с качеством жизни пациентов. Ее изучение необходимо для своевременной диагностики данных поражений и подбора терапии. Особое внимание следует уделить вопросу энтезопатий при ВЗК, сведения о которых немногочисленны.

Гайнуллина Г.Р.

https://orcid.org/0000-0002-3929-9973

Кириллова Э.Р.

https://orcid.org/0000-0002-2152-7472

Одинцова А.Х.

https://orcid.org/0000-0002-7148-8862

Абдулганиева Д.И.

https://orcid.org/0000-0001-7069-2725

Литература

1. The First European Evidence-based Consensus on extra-intestinal manifestations in IBD // J. Crohn’s Colitis. — 2016. — Vol. 10 (3). — P. 239–254.
2. Rogler G., Singh A., Kavanaugh A. et al. Extraintestinal manifestations of inflammatory bowel disease: current concepts, treatment, and implications for disease management // Rev. Gastroenterol. — 2021. – Vol. 161 (4). — P. 1118–1132.
3. Hedin C.R.H., Vavricka S.R., Stagg A.J. et al. The pathogenesis of extraintestinal manifestations: implications for ibd research, diagnosis, and therapy // J. Crohn’s Colitis. — 2019. — P. 541–555.
4. Белоусова Е.А., Абдулганиева Д.И., Алексеева О.П. и др. Социально-демографическая характеристика, особенности течения и варианты лечения воспалительных заболеваний кишечника в России. Результаты двух многоцентровых исследований // Альманах клинической медицины. — 2018. — № 46 (5). — С. 445–463.
5. Vavricka S.R., Brun L., Ballabeni P. et al. Frequency and risk factors for extraintestinal manifestations in the swiss inflammatory bowel disease cohort // Am. J. —Gastroenterol. — 2011. — Vol. 106. — P. 110–119.
6. Cantini F., Niccoli L., Nannini C. et al. Case-control study on dactylitis, enthesitis, and anterior uveitis in spondyloarthritis associated with inflammatory bowel diseases: role of coexistent psoriasis // J. Rheumatol. — 2017. — Vol. 44. — P. 1341–1346.
7. Horton D.B., Sherry D.D., Baldassano R.N. et al. Enthesitis is an extraintestinal manifestation of pediatric inflammatory bowel disease // Ann. Paediatr. Rheumatol. — 2012. — Vol. 1 (4).
8. Balint P.V., Terslev L., Aegerter P. et al. Reliability of a consensus-based ultrasound definition and scoring for enthesitis in spondyloarthritis and psoriatic arthritis: an OMERACT US initiative // Ann. Rheum. Dis. — 2018. — Vol. 77 (12). — Р. 1730–1735.
9. Ossum M.A., Palm Ø., Cvancarova M. et al. The Impact of spondyloarthritis and joint symptoms on health-related quality of life and fatigue in IBD Patients. Results from a population-based inception cohort (20-Year follow-up in the Ibsen study) // Scand. J. Gastroenterol. — 2018. — Vol. 53 (10–11). — P. 1250–1256.
10. Kim B., Chae J., Kim E.H. et al. Physical activity and quality of life of patients with inflammatory bowel disease // Medicine (Baltimore). — 2021. — Vol. 100 (27). — P. e26290.
11. Juliea M., Jonathanc D., Laurence G. Physical activity in inflammatory bowel disease: benefits, challenges and perspectives // Curr. Opin. Clin. Nutr. Metab. Care. — 2022. — Vol. 25 (3). — P. 159–166.
12. Rovisco J., Duarte C., Batticcioto A. et al. Hidden musculoskeletal involvement in inflammatory bowel disease: a multicenter ultrasound study // BMC Musculoskelet Disord. — 2016. — Vol. 17. — P. 84.
13. Watad A., Cuthbert R.J., Amital H. et al. Enthesitis: much more than focal insertion point inflammation // Curr. Rheumatol. Rep. — 2018. — Vol. 20. — Р. 41.
14. Lanna C., Ferrari A., Rocha S. et al. A cross-sectional study of 130 Brazilian patients with Crohn’s disease and ulcerative colitis: analysis of articular and ophthalmologic manifestations // Clin. Rheumatol. — 2008. — Vol. 27. — Р. 503–509.

REFERENCES

1. The First European Evidence-based Consensus on extra-intestinal manifestations in IBD. J. Crohn’s Colitis, 2016, vol. 10 (3), pp. 239–254.
2. Rogler G., Singh A., Kavanaugh A. et al. Extraintestinal manifestations of inflammatory bowel disease: current concepts, treatment, and implications for disease management. Rev. Gastroenterol, 2021, vol. 161 (4), pp. 1118–1132.
3. Hedin C.R.H., Vavricka S.R., Stagg A.J. et al. The pathogenesis of extraintestinal manifestations: implications for ibd research, diagnosis, and therapy. J. Crohn’s Colitis, 2019, pp. 541–555.
4. Belousova E.A., Abdulganieva D.I., Alekseeva O.P. et al. Socio-demographic characteristics, features of the course and treatment options for inflammatory bowel diseases in Russia. Results of two multicenter studies. Al’manakh klinicheskoy meditsiny, 2018, no. 46 (5), pp. 445–463 (in Russ.).
5. Vavricka S.R., Brun L., Ballabeni P. et al. Frequency and risk factors for extraintestinal manifestations in the swiss inflammatory bowel disease cohort. Am. J. Gastroenterol, 2011, vol. 106, pp. 110–119.
6. Cantini F., Niccoli L., Nannini C. et al. Case-control study on dactylitis, enthesitis, and anterior uveitis in spondyloarthritis associated with inflammatory bowel diseases: role of coexistent psoriasis. J. Rheumatol, 2017, vol. 44, pp. 1341–1346.
7. Horton D.B., Sherry D.D., Baldassano R.N. et al. Enthesitis is an extraintestinal manifestation of pediatric inflammatory bowel disease. Ann. Paediatr. Rheumatol, 2012, vol. 1 (4).
8. Balint P.V., Terslev L., Aegerter P. et al. Reliability of a consensus-based ultrasound definition and scoring for enthesitis in spondyloarthritis and psoriatic arthritis: an OMERACT US initiative. Ann. Rheum. Dis, 2018, vol. 77 (12), rr. 1730–1735.
9. Ossum M.A., Palm Ø., Cvancarova M. et al. The Impact of spondyloarthritis and joint symptoms on health-related quality of life and fatigue in IBD Patients. Results from a population-based inception cohort (20-Year follow-up in the Ibsen study). Scand. J. Gastroenterol, 2018, vol. 53 (10–11), pp. 1250–1256.
10. Kim B., Chae J., Kim E.H. et al. Physical activity and quality of life of patients with inflammatory bowel disease. Medicine (Baltimore), 2021, vol. 100 (27), p. e26290.
11. Juliea M., Jonathanc D., Laurence G. Physical activity in inflammatory bowel disease: benefits, challenges and perspectives. Curr. Opin. Clin. Nutr. Metab. Care, 2022, vol. 25 (3), pp. 159–166.
12. Rovisco J., Duarte C., Batticcioto A. et al. Hidden musculoskeletal involvement in inflammatory bowel disease: a multicenter ultrasound study. BMC Musculoskelet Disord, 2016, vol. 17, p. 84.
13. Watad A., Cuthbert R.J., Amital H. et al. Enthesitis: much more than focal insertion point inflammation. Curr. Rheumatol. Rep, 2018, vol. 20, r. 41.
14. Lanna C., Ferrari A., Rocha S. et al. A cross-sectional study of 130 Brazilian patients with Crohn’s disease and ulcerative colitis: analysis of articular and ophthalmologic manifestations. Clin. Rheumatol, 2008, vol. 27, rr. 503–509.