УДК 618.145

Д.И. ТЕРЕЩЕНКОВА¹, Л.И. СИРМАТОВА²

¹Казанский государственный медицинский университет МЗ РФ, г. Казань

² Городская клиническая больница № 7 им. М.Н. Садыкова, г. Казань

 Контактная информация:

Терещенкова Динара Илдусовна — ассистент кафедры акушерства и гинекологии им. проф. В.С. Груздева

Адрес: 420012, г. Казань, ул. Бутлерова, 49, тел.: +7-937-52-75-355, e-mail: dinara.akhmetova.2496@mail.ru

Цель исследования — провести анализ современных данных литературы по вопросам определения, патогенеза, клинической картины и возможностей современной диагностики аденомиоза.

Материал и методы. Обзор публикаций по результатам поиска в электронных ресурсах PubMed, Elibrary, EMBASE и Google Scholar.

Результаты. Аденомиоз определяется как наличие эктопической ткани эндометрия в пределах миометрия. Клиническая картина включает аномальные маточные кровотечения, тазовую боль и бесплодие. Диагностическая эффективность трансвагинального УЗИ сопоставима с МРТ. Консенсус MUSA и европейская процедура Delphi стандартизировали ультразвуковые критерии, разделив их на прямые и косвенные признаки.

Выводы. Стандартизация УЗ-критериев и современные протоколы отчетности существенно повышают достоверность неинвазивной диагностики аденомиоза.

Ключевые слова: аденомиоз, ультразвуковое исследование, консенсус MUSA

 

 D.I. TERESHCHENKOVA¹, L.I. SYRMATOVA²

 ¹Kazan State Medical University, Kazan

²City Clinical Hospital No. 7, Kazan

Current diagnostic options for adenomyosis in obstetric and gynecological practice

Contact details:

Tereshchenkova D.I. — Assistant Lecturer of the Department of Obstetrics and Gynecology named after Prof. V.S. Gruzdev

Address: 49 Butlerov St., 420012 Kazan, Russian Federation, tel.: +7-937-52-75-355, e-mail: dinara.akhmetova.2496@mail.ru

The purpose — to review contemporary evidence on the definition, pathogenesis, clinical manifestations, and current diagnostic approaches to adenomyosis.

Material and methods. Review of publications based on search results in the electronic resources PubMed, Elibrary, EMBASE, and Google Scholar.

Results. Adenomyosis is defined as the presence of ectopic endometrial tissue within the myometrium. Clinical manifestations include abnormal uterine bleeding, pelvic pain, and infertility. The diagnostic accuracy of transvaginal ultrasound is comparable to that of MRI. The MUSA consensus and the European Delphi procedure have standardized sonographic criteria, classifying them into direct and indirect signs.

Conclusion. Standardized ultrasound criteria and modern reporting protocols significantly increase the reliability of non-invasive diagnosis of adenomyosis.

Key words: adenomyosis, ultrasound, MUSA consensus

 

Аденомиоз занимает особое место в структуре гинекологических заболеваний. Остается много нерешенных вопросов относительно определения, патогенеза, диагностики, лечения заболевания и осложнений, связанных с ним. В течение длительного времени аденомиоз считался заболеванием женщин в возрасте старше 40 лет. Объяснением этого является то, что единственным методом диагностики данного заболевания было гистологическое подтверждение эктопической ткани эндометрия в миометрии после гистерэктомии. Однако в последние годы в диагностике аденомиоза все большая роль отводится оценке клинических симптомов и методам неинвазивной диагностики. Именно поэтому появляется все больше данных о развитии аденомиоза у пациентов в более молодом возрасте с клинической картиной аномальных маточных кровотечений, хронической тазовой боли и бесплодия, а также у бессимптомных женщин [1].

Согласно Международному глоссарию по лечению бесплодия от 2017 г., аденомиоз понимался как форма эндометриоза, характеризующаяся наличием эндометриальных желез и стромы в миометрии [2]. Действительно, до недавнего времени аденомиоз рассматривался в группе эндометриоза и, согласно классификации, относился к внутреннему эндометриозу. В виду современных представлений о различии этих состояний в теориях патогенеза, особенностях клинической картины и исходов все больше внимания уделяется разграничению данных заболеваний. В новом протоколе ESHRE эта позиция находит отражение в самом определении эндометриоза, где это состояние оценивается как воспалительное заболевание, характеризующееся появлением тканей, подобных эндометрию, не только вне полости матки, но и миометрии [3]. Было решено определить аденомиоз как наличие эктопической ткани эндометрия (стромы и желез эндометрия) в пределах миометрия и не рассматривать его как форму эндометриоза. Исходя из новых определений в Международной классификации болезней и связанных с ними проблем со здоровьем 11 пересмотра (МКБ-11), аденомиоз и эндометриоз имеют отдельные шифры.

Достоверный патогенетический механизм развития аденомиоза не установлен. Сегодня существуют различные теории и модели патогенеза. Наиболее распространенными являются теория инвагинации с повреждением и восстановлением тканей (TIAR) и образование de novo путем метаплазии эмбриональных плюрипотентных остатков мюллеровых протоков или взрослых стволовых клеток [4]. Суть теории инвагинации заключается в разрастании и инвагинации базального эндометрия в миометрий через измененную или отсутствующую переходную зону (JZ). Пусковым механизмом является травматизация JZ по различным причинам, а также длительная и усиленная перистальтика матки, которая также вызывает микротравматизацию JZ. Это ведет к местному воспалению и усилению регуляции циклооксигеназы (ЦОГ-2) и увеличению выработки простагландина E2, что, в свою очередь, индуцирует экспрессию гена STAR, кодирующего стероидогенный острый регуляторный белок (StAR) и ароматазы P450. Это способствует увеличению местной выработки эстрогена. Повышенный уровень эстрогена активирует как ERα, так и ERβ, что приводит к индукции в миометрии рецепторов к окситоцину и последующему усилению перистальтики матки. Формируется порочный круг, который из-за гиперперистальтики вызывает инвагинацию эндометрия и в конечном итоге — образование аденомиотических поражений [5]. Теория метаплазии эмбриональных плюрипотентных остатков мюллеровых протоков заключается в метаплазии внутримиометриальных эмбриональных плюрипотентных остатков мюллерового протока, что приводит к установлению de novo эктопической ткани эндометрия во взрослой миометриальной стенке. При открытии и изучении стволовых клеток, расположенных в базальном слое эндометрия и обеспечивающих его рост, встал вопрос о возможной их роли в патогенезе аденомиоза [6]. Из понимания возможных механизмов развития аденомиоза становится очевидно, что оценка половых гормонов, элементов воспаления, клеточных структур, ферментов внеклеточного матрикса, факторов роста является возможным вектором для открытия новых маркеров диагностики аденомиоза [7].

Единая классификация аденомиоза не разработана. Однако исходя из гистологической картины данное заболевание можно разделить по форме, глубине (стадии) и степени течения патологического процесса. Разграничивают диффузную форму аденомиоза, очаговую (или узловую) и кистозную, что имеет значение для выбора тактики лечения. Выделяют следующие стадии: стадия I — патологический процесс ограничен подслизистой оболочкой тела матки; стадия II — переход на мышечные слои; стадия III — переход на всю толщу мышечной оболочки матки до ее серозного покрова; стадия IV — вовлечение париетальной брюшины малого таза и соседних органов [8].

Клиническая картина аденомоза имеет большой спектр симптомов, но ни один из них не является патогномоничным. Это в первую очередь связано с тем, что аденомиоз редко протекает изолированно и чаще наблюдается в сочетании с миомой матки, эндометриозом, полипом эндометрия и т.д. Достоверно быть уверенным, что жалобы характеризуют аденомиоз, а не другую гинекологическую патологию, крайне трудно [9]. Несмотря на это, можно выделить основные симптомы, с которыми может столкнуться женщина: аномальные маточные кровотечения, тазовая боль и бесплодие. Частота аденомиоза у этой группы пациенток достигает 30–59%. Важно помнить, что в 30% случаев аденомиоз протекает бессимптомно [10].

Аденомиоз входит в классификацию PALM-COEIN FIGO как возможная причина АМК [11]. При отсутствии сопутствующей патологии аденомиоз вызывал АМК у 40–60% пациентов. АМК может быть вызвано увеличением объема матки, усиленной васкуляризацией, нарушением сократительной функции матки и повышенной выработкой эстрогена и простагландинов [10]. В исследовании Pinzauti S. с соавт. была проведена оценка наличия ультразвуковых критериев аденомиоза у женщин с аномальными маточными кровотечениями. В исследование были включены 156 молодых нерожавших женщин в возрасте 18–30 лет с жалобами на АМК и дисменорею без какой-либо сопутствующей гинекологической патологии. В результате исследования АМК достоверно определялся как один из симптомов аденомиоза (р = 0,03). При этом отмечено, что в группе женщин, у которых аденомиоз был диагностирован методом УЗИ, наблюдалось более значительное увеличение объема менструальных выделений и наличие сгустков, чем у пациенток без аденомиоза, в то время как продолжительность (количество дней) менструации существенно не отличалась [12].

Связь между тазовой болью и аденомиозом остается спорной. Согласно существующим данным, частота встречаемости аденомиоза у женщин с жалобами на болевой синдром составляет от 50 до 93,4% [13]. Для женщин с аденомиозом характерна в большей мере дисменорея. В исследовании Chen и соавт. участвовала 291 пациентка с гистологически подтвержденным аденомиозом. Степень болевого синдрома оценивалась по визуальной аналоговой шкале (ВАШ). В общей сложности у 198 (68,0%) пациенток наблюдалась дисменорея. Легкая степень выраженности болевого синдрома наблюдалась у 30,3% пациенток, умеренная — у 36,9%, а тяжелая — у 32,8%. При этом 24 (8,2%) пациентки предъявляли жалобы на диспареунию, а у 7 (2,4%) пациенток наблюдалась аноректальная боль [14]. В отличие от эндометриоза, где развитие болевого синдрома связано с ростом нервных волокон в очаг эндометриоза, при аденомиозе это не характерно. Патологоанатомические заключения после гистерэктомии у женщин с аденомиозом показали отсутствие роста нервных волокон в зонах аденомиоза. Поэтому ведущую роль в патогенезе тазовой боли играет повышение выработки простагландина. Гиперперистальтика матки и повышенный уровень экспрессии рецепторов к окситоцину у пациенток с аденомиозом также могут способствовать тяжести дисменореи [15].

Особое внимание в клинической диагностике аденомиоза занимает связанное с ним бесплодие. В двух проведенных метаанализах было выявлено снижение наступления спонтанной беременности у пациенток с аденомиозом на 30% [16]. Вследствие тенденции на отложенное материнство, следует ожидать большего числа женщин с аденомиозом и связанных с ним проблем с фертильностью [17]. В настоящее время имеются существенные доказательства того, что увеличенная толщина JZ может оказывать неблагоприятное воздействие на результаты ВРТ и существует тесная связь между аденомиозом и репродуктивными нарушениями у женщин с утолщенной JZ. При стандартизации данных было установлено, что частота неудач имплантации при проведении ЭКО составила 96% у пациенток со средней толщиной JZ >7 мм и максимальной JZ >10 мм по сравнению с 38% в других группах пациентов. Результаты ЭКО у пациенток показывают более 74% неудач. Утолщение эндометрия является независимым фактором, повышающим риск неудачной имплантации эмбриона, который в первую очередь не связан с качеством эмбриона или типом бесплодия [18]. Хотя в большинстве исследований не указывалась тяжесть аденомиоза, оказалось, что негативное влияние диффузного аденомиоза было более выраженным по сравнению с очаговыми формами [18].

В случае наступления беременности аденомиоз может быть отягощающим фактором развития ряда грозных акушерских осложнений. Согласно данным Aya Mochimaru и соавт., у пациенток с аденомиозом, в отличие от пациенток без аденомиоза, были значительно более высокие показатели преждевременных родов (41,7 против 12,5%), преждевременного разрыва плодных оболочек (19,4 против 4,2%), малого срока беременности (33,3 против 10,4%), неправильного предлежания плода (27,8 против 8,3%) и кесарева сечения (58,3 против 24,3%) [19]. По-видимому, существует ряд механизмов при аденомиозе, которые ответственны за развитие акушерских осложнений. К ним, вероятно, можно отнести активацию местных и системных воспалительных путей, повышенную выработку простагландинов в миометрии, измененную сократительную способность матки и дефектное ремоделирование спиральных артерий миометрия при инвазии трофобласта [20].

Несмотря на большой прогресс в области методов неинвазивной диагностики, в частности ультразвуковой диагностики, критерии диагностики аденомиоза, а также других патологий миометрия не были разработаны. Именно поэтому в 2015 г. был разработан консенсус MUSA (Морфологическая сонографическая оценка матки), который представляет собой согласованное заявление относительно терминов, определений и измерений, которые могут использоваться для описания и сообщения сонографических характеристик миометрия. Выделены ультразвуковые критерии аденомиоза с помощью 2D и 3D-режимов УЗИ: равномерное увеличение матки (шаровидная матка), ассиметричная толщина стенок матки, кисты миометрия, эхогенные субэндотелиальные линии и их расширения, гиперэхогенные островки, веерообразные тени, неравномерная или прерывистая зона эндотелиально-миометрального соединения, сквозная васкуляризация при допплерометрии [21].

Имея ультразвуковые критерии аденомиоза, клиницистам необходимо правильно интерпретировать эти результаты, поскольку они демонстрируют большие различия в специфичности. Таким образом, диагностика аденомиоза на основе ультразвукового исследования будет включать оценку множества различных предикторов при одновременном взвешивании их индивидуальной значимости. Верная установка диагноза аденомиза, основанная на обнаружении менее двух ультразвуковых признаков, имеет чувствительность в среднем 71%, специфичность 74%. В случае применения анамнестических данных (болевой синдром-дисменорея) в совокупности с обнаружением ультразвуковых критериев (не менее двух), чувствительность увеличивается до 88%, а специфичность уменьшается до 44%. При оценке эффективности ультразвуковых критериев диагностики аденомиоза по отдельности были оценены чувствительность, специфичность и пороговое значение для прогнозирования вероятности аденомиоза (AUC): кисты миометрия (чувствительность 51% (95% ДИ 38–64%), специфичность 86% (95% ДИ 71–95%), AUC –0.86; гиперэхогенные островки (чувствительность 51% (95% ДИ 38–64%), специфичность 78% (95% ДИ 61–90%), AUC –0,63; веерообразные акустические тени (чувствительность 36% (95% ДИ 24–49%), специфичность 92% (95 ДИ 78–98%), AUC –0,54; ассиметрия стенок матки (чувствительность 43% (95% ДИ 28–58%), специфичность 84% (95% ДИ 66–95%), AUC –0,26; шарообразная матка (чувствительность 61% (95% ДИ 46–75%), специфичность 83% (95% ДИ 65–94%), AUC –0,20; неравномерная или прерывистая JZ (чувствительность 61% (95% ДИ 46–75%), специфичность 83% (95% ДИ 65–94%), AUC –0,20; JZ в сагиттальной плоскости (чувствительность 61% (95% ДИ 46–75%), специфичность 83% (95% ДИ 65–94%), AUC –0,10 [22].

В 2021 г. с целью повышения объективности критериев MUSA была проведена европейская модифицированная процедура Delphi. В данное исследование были включены 18 экспертов в УЗ-диагностике в гинекологии. В результате трех раундов был достигнут консенсус о необходимости различать критерии MUSA в диагностике аденомиоза на прямые и косвенные. Миометриальные кисты, гиперэхогенные островки и эхогенные субэндометриальные линии были единогласно классифицированы как прямые признаки аденомиоза. Шаровидная матка, асимметричное утолщение миометрия, веерообразное затенение, трансляционная сосудистость, нерегулярная зона соединения и прерывистая зона соединения были классифицированы как косвенные признаки аденомиоза. Косвенные признаки могут присутствовать при отсутствии прямых признаков, и в этом случае диагноз является неопределенным [23].

Исходя из последних данных в изучении УЗ-диагностики аденомиоза, в США был принят первый стандартизированный протокол отчетности диагностики аденомиоза при помощи УЗИ. В протоколе должно быть оценено семь пунктов. Оценка миометрия по критериям MUSA с позиции нормы или наличия патологии (аденомиоз, миома, рубец и т. д), локализация аденомиоза, дифференцировка, наличие кист в миометрии, вовлечение маточных слоев (JZ, средний мометрий и наружный миометрий), степень поражения и размер аденоматозного очага (при диффузной форме толщину стенок матки). Данная стандартизация обеспечивает детальную оценку аденоматозного поражения матки, что в совокупности с клиникой дает возможность правильного выбора тактики ведения пациенток [24].

Второй линией в диагностике аденомиоза на сегодняшний день представлена МРТ. Чувствительность и специфичность МРТ в диагностике аденомиоза варьируют от 88 до 93% и от 67 до 91% соответственно [25]. Диагностика аденомиоза с помощью МРТ в основном связана с утолщением JZ, а также оценкой прямых и косвенных признаков присутствия желез эндометрия в миометрии и гипертрофии гладкомышечных клеток. МРТ рекомендуют проводить в Т2-взвешенном изображении, потому что именно в этом режиме визуализация JZ более точная. При диагностике аденомиоза следует оценить как минимум три объективных параметра, связанных с оценкой JZ на Т2-взвешенных изображениях: утолщение JZ не менее 8–12 мм, соотношение максимальной зоны соединения к общему миометрию более 40% и разница между максимальной и минимальной толщиной JZ (JZmax — JZmin) более 5 мм. Типичный аденомиоз проявляется в виде плохо разграниченной области с низкой интенсивностью сигнала на Т2-взвешенных изображениях, представляющих гиперплазию гладкой мускулатуры и гетеротопическую ткань эндометрия [26]. Несмотря на высокую информативность МРТ, этот метод исследования является скорее вспомогательным, чем основным. Это связано в первую очередь с высокой стоимостью. Поэтому к МРТ прибегают при необходимости дополнительной визуализации, в спорных клинических случаях, а также при решении вопроса о возможности оперативного лечения.

В систематический обзор и метаанализ, которые представили Tellum T. с соавт. (2019), были включены 10 исследований, в которых суммарно оценивались 1144 пациентки. Задача авторов заключалась в оценке объективности диагностики аденомиоза при помощи трасвагинального УЗИ (ТВУЗИ) в 2D, 3D-режимах и МРТ. Общая распространенность аденомиоза составила 40%. Совокупная чувствительность для МРТ составила 78%, специфичность — 88%, для ТВУЗИ в 2D-режиме — 74 и 76%, для ТВУЗИ в 3D-режиме — 84 и 84% и для комбинации ТВУЗИ и МРТ — 78 и 78% соответственно. По результатам проведенного метаанализа авторы пришли к выводу, что ТВУЗИ и МРТ являются эффективными и сопоставимыми неинвазивными методами диагностики аденомиоза [27].

Выводы

Аденомиоз вносит значимый вклад в структуру гинекологической заболеваемости, ассоциируясь с аномальными маточными кровотечениями, тазовой болью, снижением фертильности и повышенным риском акушерских осложнений у женщин репродуктивного возраста. В этой связи приоритетным направлением является визуализация аденомиоза по критериям MUSA с обязательным использованием стандартизированного протокола ультразвуковой оценки, что позволяет унифицировать описание, повысить диагностическую точность. В дальнейшем ключевым направлением станет интеграция визуализационных данных с клиническими и лабораторными параметрами для формирования персонализированных алгоритмов ведения пациенток с аденомиозом.

Терещенкова Д.И.

https://orcid.org/0009-0000-9612-454X

Сирматова Л.И.

https://orcid.org/0000-0003-2393-7157

 Литература

1. Selntigia A., Molinaro P., Tartaglia S., Pellicer A., Galliano D., Cozzolino M. Adenomyosis: an update concerning diagnosis, treatment, and fertility // J. Clin. Med. — 2024. — V. 13 (17). — P. 5224. DOI: 10.3390/jcm13175224
2. Zegers-Hochschild F., Adamson G.D., Dyer S., Racowsky C., de Mouzon J., Sokol R. et al. The International glossary on infertility and fertility care, 2017 // Hum. Reprod. — 2017. — V. 32 (9). — P. 1786–1801. DOI: 1016/j.fertnstert.2017.06.005
3. Becker C.M., Bokor A., Heikinheimo O., Horne A., Jansen F., Kiesel L. et al. ESHRE guideline: endometriosis // Hum. Reprod. Open. — 2022. — V. 2022. — hoac009. DOI: 1093/ HYPERLINK «https://doi.org/10.1093/hropen/hoac009″hropen HYPERLINK «https://doi.org/10.1093/hropen/hoac009″/hoac009
4. García-Solares J., Donnez J., Donnez O., Dolmans M.M. Pathogenesis of uterine adenomyosis: invagination or metaplasia? // Fertil. — 2018. — V. 109 (3). — P. 371–379. DOI: 10.1016/j.fertnstert.2017.12.030
5. Guo S.W. The Pathogenesis of Adenomyosis vis-à-vis Endometriosis // J. Clin. Med. — 2020. — V. 9 (2). — P. 485. DOI: 10.3390/jcm9020485
6. Khan K.N., Fujishita A., Mori T. Pathogenesis of Human Adenomyosis: Current Understanding and Its Association with Infertility // J. Clin. Med. — 2022. — V. 11 (14). — P. 4057. DOI: 10.3390/jcm11144057
7. Zhai J., Vannuccini S., Petraglia F., Giudice L.C. Adenomyosis: Mechanisms and Pathogenesis // Semin. Med. — 2020. — V. 38 (2–03). — P. 129–143. DOI: 10.1055/s-0040-1716687
8. Эндометриоз. Клинические рекомендации. — М., 2024. — 62 с.
9. Moawad G., Fruscalzo A., Youssef Y., Kheil M., Tawil T., Nehme J. et al. Adenomyosis: an updated review on diagnosis and classification // J. Clin. Med. — 2023. — V. 12 (14). — P. 4828. DOI: 10.3390/jcm12144828
10. Kolovos G., Dedes I., Imboden S., Mueller M. Adenomyosis — a call for awareness, early detection, and effective treatment strategies: a narrative review // Healthcare. — 2024. — V. 12. — P. 1641. DOI: 10.3390/healthcare12161641
11. Munro M.G., Critchley H.O.D., Fraser I.S., FIGO Menstrual Disorders Committee The two FIGO systems for normal and abnormal uterine bleeding symptoms and classification of causes of abnormal uterine bleeding in the reproductive years: 2018 revisions // Int. J. Gynaecol. — 2018. — V. 143. — P. 393–408. DOI: 10.1002/ijgo.12666
12. Pinzauti S., Lazzeri L., Tosti C., Centini G., Orlandini C., Luisi S. et al. Transvaginal sonographic features of diffuse adenomyosis in 18-30-year-old nulligravid women without endometriosis: association with symptoms // Ultrasound Obstet. — 2015. — V. 46. — P. 730–736. DOI:10.1007/978-3-030-52984-0_17
13. Gordts S., Grimbizis G., Campo R. Symptoms and classification of uterine adenomyosis, including the place of hysteroscopy in diagnosis // Fertil. — 2018. — V. 109. — P. 380–388.e1. DOI: 10.1016/j.fertnstert.2018.01.006
14. Chen Q., Li Y.W., Wang S., Fan Q.B., Shi H.H., Leng J.H. et al. Clinical manifestations of adenomyosis patients with or without pain symptoms // J. Pain Res. — 2019. — V. 12. — P. 3127–3133. DOI: 10.2147/JPR.S212117
15. Vidal A., Tepasse P., Vinayahalingam V., Cottagnoud S., Gulz M., Karrer T. et al. Uterine contractility changes in adenomyosis: evidence from a systematic review and meta-analysis // Biomedicines. — 2025. — V. 13 (11). — P. 2728. DOI: 10.3390/biomedicines13112728
16. Younes G., Tulandi T. Effects of adenomyosis on in vitro fertilization treatment outcomes: a meta-analysis // Fertil. — 2017. — V. 108. — P. 483–490. DOI: 10.1016/j.fertnstert.2017.06.025
17. Szubert M., Koziróg E., Olszak O., Krygier-Kurz K., Kazmierczak J., Wilczynski J. Adenomyosis and Infertility-Review of Medical and Surgical Approaches // Int. J. Environ. Public Health. — 2021. — V. 18 (3). — P. 1235. DOI: 10.3390/ijerph18031235
18. Wang S., Duan H. The role of the junctional zone in the management of adenomyosis with infertility // Front. (Lausanne). — 2023. — V. 14. 1246819. DOI: 10.3389/fendo.2023.1246819
19. Mochimaru A., Aoki S., Oba M.S., Kurasawa K., Takahashi T., Hirahara F. Adverse pregnancy outcomes associated with adenomyosis with uterine enlargement // J. Obstet. Res. — 2015. — V. 41 (4). — P. 529–533. DOI: 10.1111/jog.12604
20. Vannuccini S., Clifton V.L., Fraser I.S., Taylor H.S., Critchley H., Giudice L.C., Petraglia F. Infertility and reproductive disorders: impact of hormonal and inflammatory mechanisms on pregnancy outcome // Hum. Reprod. Update. — 2016. — V. 22 (1). — P. 104–115. DOI: 1093/ HYPERLINK «https://doi.org/10.1093/humupd/dmv044″humupd HYPERLINK «https://doi.org/10.1093/humupd/dmv044″/dmv044
21. Van den Bosch T., Dueholm M., Leone F.P., Valentin L., Rasmussen C.K., Votino A. et al. Terms, definitions and measurements to describe sonographic features of myometrium and uterine masses: a consensus opinion from the Morphological Uterus Sonographic Assessment (MUSA) group // Ultrasound Obstet. Gynecol. — 2015. — V. 46 (3). — P. 284–298. DOI: 10.1002/uog.14806.
22. Tellum T., Nygaard S., Skovholt E.K., Qvigstad E., Lieng M. Development of a clinical prediction model for diagnosing adenomyosis // Fertil. — 2018. — V. 110 (5). — P. 957–964.e3. DOI: 10.1016/j.fertnstert.2018.06.009.
23. Harmsen M.J., Van den Bosch T., de Leeuw R.A., Dueholm M., Exacoustos C., Valentin L. et al. Consensus on revised definitions of Morphological Uterus Sonographic Assessment (MUSA) features of adenomyosis: results of modified Delphi procedure // Ultrasound Obstet. Gynecol. — 2022. — V. 60 (1). — P. 118–131. DOI: 1002/uog.24786
24. Van den Bosch T., de Bruijn A.M., de Leeuw R.A., Dueholm M., Exacoustos C., Valentin L. et al. Sonographic classification and reporting system for diagnosing adenomyosis // Ultrasound Obstet. Gynecol. — 2019. — V. 53 (5). — P. 576–582. DOI: 1002/uog.19096
25. Chapron C., Vannuccini S., Santulli P., Abrão M.S., Carmona F., Fraser I.S. et al. Diagnosing adenomyosis: an integrated clinical and imaging approach // Hum. Update. — 2020. — V. 26 (3). — P. 392–411. DOI: 10.1093/ HYPERLINK «https://doi.org/10.1093/humupd/dmz049″humupd HYPERLINK «https://doi.org/10.1093/humupd/dmz049″/dmz049
26. Agostinho L., Cruz R., Osório F., Alves J., Setúbal A., Guerra A. MRI for adenomyosis: a pictorial review // Insights Imaging. — 2017. — V. 8 (6). — P. 549–556. DOI: 10.1007/s13244-017-0576-z
27. Tellum T., Nygaard S., Lieng M. Noninvasive diagnosis of adenomyosis: a structured review and meta-analysis of diagnostic accuracy in imaging // J. Minim. Invasive Gynecol. — 2020. — V. 27 (3). — P. 688–698.e3. DOI: 10.1016/j.jmig.2019.11.001

REFERENCES

1. Selntigia A., Molinaro P., Tartaglia S., Pellicer A., Galliano D., Cozzolino M. Adenomyosis: an update concerning diagnosis, treatment, and fertility. J. Clin. Med, 2024, vol. 13 (17), p. 5224. DOI: 10.3390/jcm13175224
2. Zegers-Hochschild F., Adamson G.D., Dyer S., Racowsky C., de Mouzon J., Sokol R. et al. The International glossary on infertility and fertility care, 2017. Hum. Reprod, 2017, vol. 32 (9), pp. 1786–1801. DOI: 2.10.1016/j.fertnstert.2017.06.005
3. Becker C.M., Bokor A., Heikinheimo O., Horne A., Jansen F., Kiesel L. et al. ESHRE guideline: endometriosis. Hum. Reprod. Open, 2022, vol. 2022, hoac009. DOI: 3.10.1093/3.hropen3./hoac009
4. García-Solares J., Donnez J., Donnez O., Dolmans M.M. Pathogenesis of uterine adenomyosis: invagination or metaplasia? Fertil. Steril, 2018, vol. 109 (3), pp. 371–379. DOI: 10.1016/j.fertnstert.2017.12.030
5. Guo S.W. The Pathogenesis of Adenomyosis vis-à-vis Endometriosis. J. Clin. Med, 2020, vol. 9 (2), p. 485. DOI: 10.3390/jcm9020485
6. Khan K.N., Fujishita A., Mori T. Pathogenesis of Human Adenomyosis: Current Understanding and Its Association with Infertility. J. Clin. Med, 2022, vol. 11 (14), p. 4057. DOI: 10.3390/jcm11144057
7. Zhai J., Vannuccini S., Petraglia F., Giudice L.C. Adenomyosis: Mechanisms and Pathogenesis. Semin. Reprod. Med, 2020, vol. 38 (2–03), pp. 129–143. DOI: 10.1055/s-0040-1716687
8. Endometrioz. Klinicheskiye rekomendatsii [Endometriosis. Clinical guidelines]. Moscow, 2024. 62 p.
9. Moawad G., Fruscalzo A., Youssef Y., Kheil M., Tawil T., Nehme J. et al. Adenomyosis: an updated review on diagnosis and classification. J. Clin. Med, 2023, vol. 12 (14), p. 4828. DOI: 10.3390/jcm12144828
10. Kolovos G., Dedes I., Imboden S., Mueller M. Adenomyosis — a call for awareness, early detection, and effective treatment strategies: a narrative review. Healthcare, 2024, vol. 12, p. 1641. DOI: 10.3390/healthcare12161641
11. Munro M.G., Critchley H.O.D., Fraser I.S., FIGO Menstrual Disorders Committee The two FIGO systems for normal and abnormal uterine bleeding symptoms and classification of causes of abnormal uterine bleeding in the reproductive years: 2018 revisions. Int. J. Gynaecol. Obstet, 2018, vol. 143, pp. 393–408. DOI: 10.1002/ijgo.12666
12. Pinzauti S., Lazzeri L., Tosti C., Centini G., Orlandini C., Luisi S. et al. Transvaginal sonographic features of diffuse adenomyosis in 18-30-year-old nulligravid women without endometriosis: association with symptoms. Ultrasound Obstet. Gynecol, 2015, vol. 46, pp. 730–736. DOI:10.1007/978-3-030-52984-0_17
13. Gordts S., Grimbizis G., Campo R. Symptoms and classification of uterine adenomyosis, including the place of hysteroscopy in diagnosis. Fertil. Steril, 2018, vol. 109, pp. 380–388.e1. DOI: 13.10.1016/j.fertnstert.2018.01.006
14. Chen Q., Li Y.W., Wang S., Fan Q.B., Shi H.H., Leng J.H. et al. Clinical manifestations of adenomyosis patients with or without pain symptoms. J. Pain Res, 2019, vol. 12, pp. 3127–3133. DOI: 10.2147/JPR.S212117
15. Vidal A., Tepasse P., Vinayahalingam V., Cottagnoud S., Gulz M., Karrer T. et al. Uterine contractility changes in adenomyosis: evidence from a systematic review and meta-analysis. Biomedicines, 2025, vol. 13 (11), pp. 2728. DOI: 10.3390/biomedicines13112728
16. Younes G., Tulandi T. Effects of adenomyosis on in vitro fertilization treatment outcomes: a meta-analysis. Fertil. Steril, 2017, vol. 108, pp. 483–490. DOI: 16. 10.1016/j.fertnstert.2017.06.025
17. Szubert M., Koziróg E., Olszak O., Krygier-Kurz K., Kazmierczak J., Wilczynski J. Adenomyosis and Infertility-Review of Medical and Surgical Approaches. Int. J. Environ. Res. Public Health, 2021, vol. 18 (3), p. 1235. DOI: 10.3390/ijerph18031235
18. Wang S., Duan H. The role of the junctional zone in the management of adenomyosis with infertility. Front. Endocrinol. (Lausanne), 2023, vol. 14. 1246819. DOI: 10.3389/fendo.2023.1246819
19. Mochimaru A., Aoki S., Oba M.S., Kurasawa K., Takahashi T., Hirahara F. Adverse pregnancy outcomes associated with adenomyosis with uterine enlargement. J. Obstet. Gynaecol. Res, 2015, vol. 41 (4), pp. 529–533. DOI: 19.10.1111/jog.12604
20. Vannuccini S., Clifton V.L., Fraser I.S., Taylor H.S., Critchley H., Giudice L.C., Petraglia F. Infertility and reproductive disorders: impact of hormonal and inflammatory mechanisms on pregnancy outcome. Hum. Reprod. Update, 2016, vol. 22 (1), pp. 104–115. DOI: 20.10.1093/20.humupd20./dmv044
21. Van den Bosch T., Dueholm M., Leone F.P., Valentin L., Rasmussen C.K., Votino A. et al. Terms, definitions and measurements to describe sonographic features of myometrium and uterine masses: a consensus opinion from the Morphological Uterus Sonographic Assessment (MUSA) group. Ultrasound Obstet. Gynecol, 2015, vol. 46 (3), pp. 284–298. DOI: 10.1002/uog.14806.
22. Tellum T., Nygaard S., Skovholt E.K., Qvigstad E., Lieng M. Development of a clinical prediction model for diagnosing adenomyosis. Fertil. Steril, 2018, vol. 110 (5), pp. 957–964.e3. DOI: 10.1016/j.fertnstert.2018.06.009.
23. Harmsen M.J., Van den Bosch T., de Leeuw R.A., Dueholm M., Exacoustos C., Valentin L. et al. Consensus on revised definitions of Morphological Uterus Sonographic Assessment (MUSA) features of adenomyosis: results of modified Delphi procedure. Ultrasound Obstet. Gynecol, 2022, vol. 60 (1), pp. 118–131. DOI: 23. 10.1002/uog.24786
24. Van den Bosch T., de Bruijn A.M., de Leeuw R.A., Dueholm M., Exacoustos C., Valentin L. et al. Sonographic classification and reporting system for diagnosing adenomyosis. Ultrasound Obstet. Gynecol, 2019, vol. 53 (5), pp. 576–582. DOI: 24.10.1002/uog.19096
25. Chapron C., Vannuccini S., Santulli P., Abrão M.S., Carmona F., Fraser I.S. et al. Diagnosing adenomyosis: an integrated clinical and imaging approach. Hum. Reprod. Update, 2020, vol. 26 (3), pp. 392–411. DOI: 25.10.1093/25.humupd/dmz049
26. Agostinho L., Cruz R., Osório F., Alves J., Setúbal A., Guerra A. MRI for adenomyosis: a pictorial review. Insights Imaging, 2017, vol. 8 (6), pp. 549–556. DOI: 10.1007/s13244-017-0576-z
27. Tellum T., Nygaard S., Lieng M. Noninvasive diagnosis of adenomyosis: a structured review and meta-analysis of diagnostic accuracy in imaging. J. Minim. Invasive Gynecol, 2020, vol. 27 (3), pp. 688–698.e3. DOI: 10.1016/j.jmig.2019.11.001