УДК 616-002.773

И.Ф. ФАЙРУШИНА^1, 2

 ¹Казанский государственный медицинский университет МЗ РФ, г. Казань

²Республиканская клиническая больница МЗ РТ, г. Казань

Контактная информация:

Файрушина Ирина Фанзиловна — к.м.н., ассистент кафедры госпитальной терапии

Адрес: 420012, г. Казань, ул. Бутлерова, д. 49, тел.: +7-987-186-26-56, e-mail: sirenif@mail.ru

 Капилляроскопия является неинвазивным и безопасным методом, позволяющим оценить состояние микроциркуляторного русла. С момента включения капилляроскопических изменений в критерии диагностики системной склеродермии (Американский колледж ревматологов (ACR) / Европейская лига против ревматизма (EULAR), 2013 г.) и мониторинга прогрессирования заболевания значимость капилляроскопии в ревматологии возросла. Учитывая его растущее применение различными врачами во всем мире как в повседневной практике для дифференциальной диагностики первичного и вторичного синдрома Рейно, так и в контексте научных исследований для прогнозирования прогрессирования заболевания и оценки эффективности проводимой терапии, описание получения и анализа капилляроскопических изображений остается актуальным. В данной статье представлена информация по интерпретации капилляроскопических изменений, в частности обнаруживаемых при системной склеродермии и других ревматических заболеваниях.

Ключевые слова: капилляроскопия, системная склеродермия, ревматические заболевания, склеродермический паттерн.

I.F. FAYRUSHINA^{1, 2}

 ¹Kazan State Medical University, Kazan

2Republic Clinical Hospital, Kazan

 Role of nailfold capillaroscopy in assessing microvasculature in rheumatic diseases

 Contact details:

Fayrushina I.F. — PhD (medicine), Assistant Lecturer of the Department of Hospital Therapy

Address: 49 Butlerov St., Kazan, Russian Federation, 420012, tel.: +7-987-186-26-56, e-mail: sirenif@mail.ru

Nailfold capillaroscopy (NFC) is a non-invasive and safe tool for microvasculature assessment. Since its recent inclusion to classification criteria for systemic sclerosis (American College of Rheumatology (ACR) / European League Against Rheumatism (EULAR), 2013) and monitoring disease progression, the importance of NFC in rheumatology has increased. Given its growing use by a variety of physicians worldwide, both in daily practice to differentiate primary and secondary Raynaud’s syndrome, and in the context of research to predict the progression of the disease and evaluate the treatment effectiveness, the description of the acquisition and analysis of capillaroscopic images remains relevant. This report provides information on the interpretation of NFC changes, particularly in systemic sclerosis and other rheumatic diseases.

Key words: nailfold capillaroscopy, systemic sclerosis, rheumatic diseases, scleroderma pattern.

 Система микроциркуляции является наименьшим звеном кровеносной системы организма человека, осуществляя трофическую, дыхательную, экскреторную, регуляторную функции сосудистой системы, а также участвует в развитии воспалительных и иммунных реакций. Звенья микроциркуляторного русла включают: 1) артериальное (артериолы и прекапилляры), 2) капиллярное, 3) венозное (посткапилляры, собирательные и мышечные венулы).

В настоящее время проводится морфофункциональная оценка системы микроциркуляции, позволяя дать объективную оценку имеющимся изменениям при наличии клинических признаков измененного периферического кровотока (например, при синдроме Рейно), наблюдающегося при системной склеродермии (ССД) и других ревматических заболеваниях (РЗ).

Для оценки микроциркуляции доступно несколько неинвазивных инструментов, в том числе капилляроскопия ногтевого ложа [1], которая является наиболее изученным и наиболее часто используемым методом для выявления и количественной оценки морфологических изменений капилляров при ССД. Впервые визуализация капилляров ногтевого ложа была проведена еще в XVII в. с помощью примитивного увеличительного оборудования, а в начале XIX в. была установлена первая связь между воспалением и изменениями капилляров. Начиная с работ Мориса Рейно [2], установлена прямая связь между патологией капилляров ногтевого ложа и некоторыми заболеваниями. В 1930-е гг. интерес к капилляроскопии начал снижаться, а в 1980–1990-х гг. вновь возрос. С появлением современного цифрового оборудования и методологии, основанной на доказательной медицине, в начале XXI в. происходит возрождение капилляроскопической техники и широкого признания ее значения.

Капилляроскопия ногтевого ложа в настоящее время является важным исследованием для ревматологов для дифференциальной диагностики первичного и вторичного синдрома Рейно, системных заболеваний соединительной ткани, склеродермической группы заболеваний и дигитальных язв.

Анализ капилляроскопических изменений

В 2020 г. была проведена стандартизация капилляроскопии ногтевого ложа для обследования пациентов с синдромом Рейно и ССД [3].

Исследовательской группой EULAR была проведена дифференциация капилляроскопических изменений микроциркуляции при РЗ и включены следующие параметры: размер (мкм), плотность (/мм) и аномальная морфология капилляров, а также оценка микрогеморрагий [3].

Норма была определена как плотность капилляров более 7/мм и их нормальный размер (менее 20 мкм).

К неспецифическим изменениям относили наличие одного из признаков: уменьшение плотности капилляров, их размера (20–50 мкм, расширенные капилляры), аномальная морфология или микрогеморрагии.

Под аномальной морфологией понимают наличие: извитых (капилляры извиты, но не пересекаются), пересекающихся (капилляры пересекаются в одной или двух точках), извитых петель, кустовидных (обнаружение на концах петель множественных «почек»), разветвленных (при наличии аномальных связей между артериальными и венозными ветвями), расширенных (не существует общепринятого определения расширенного капилляра, но, как правило, колена капилляра увеличиваются примерно в 4 раза по сравнению с нормальной шириной или при диаметре колена капилляра > 20 мкм), гигантских (капилляры с однородно расширенными петлями с диаметром ветвей > 50 мкм) и удлиненных капилляров (капиллярные петли длиной > 300 мкм), а также неоангиогенеза (новообразованные петли могут быть гетерогенными и могут включать в себя неоднородные по форме 4 или более капилляров в пределах одного дермального сосочка, содержат удлиненные петли, разветвления и взаимосвязанные капилляры) [4].

Другие капилляроскопические параметры включают следующее:

• микрогеморрагии — визуализируются в виде темных масс, прилегающих к дистальному ряду, из-за отложений гемосидерина, и являются результатом спонтанного / травматического разрыва капиллярной стенки;
• аваскулярные зоны определяются при отсутствии 2 и более последовательных капилляров, и, как правило, являются результатом тканевой гипоксии с последующим формированием язв;
• дезорганизация архитектуры капиллярного русла — изменение формы, длины и диаметра капилляров в виде непрерывных петель, приводя к полному искажению нормального капиллярного рисунка [4].

При ССД микроциркуляторное русло вовлекается в результате эндотелиальной дисфункции, фиброза и воспаления. При данном заболевании обнаруживаются определенные изменения или их комбинация, называемые склеродермическим паттерном. В соответствии с этим выделяют 3 паттерна [3]:

• ранний (наличие гигантских капилляров более 50 мкм, плотность капилляров более 7/мм, могут присутствовать микрогеморрагии);
• активный (плотность капилляров 4–6/мм, имеются гигантские капилляры (более 50 мкм), могут присутствовать микрогеморрагии);
• поздний (плотность капилляров менее 3/мм, кустовидные капилляры, гигантские капилляры (более 50 мкм), микрогеморрагии отсутствуют).

При этом важно иметь ввиду следующее [3]:

1. При раннем паттерне никогда не наблюдается урежение числа капилляров (плотность капилляров более 7/мм).
2. Активный и поздний паттерны всегда характеризуются уменьшением числа капилляров.
3. При позднем паттерне уменьшение числа капилляров сочетается с морфологически аномальными капиллярами (например, разветвленными), при этом никогда не встречаются гигантские капилляры.
4. При активном паттерне уменьшение плотности капилляров сочетается с наличием гигантских капилляров.

Также был разработан алгоритм для быстрого определения паттерна (Fast Track Algorythm), который состоит из трех простых правил [3].

Правило 1: плотность капилляров ≥ 7 капилляров и отсутствие гигантских капилляров определяются как «несклеродермический паттерн».

Правило 2: выраженное снижение плотности капилляров (≤ 3 капилляров) в сочетании с аномальной формой капилляров определяет «поздний паттерн» или наличие гигантских капилляров позволяет капилляроскописту назвать изображение «склеродермическим паттерном»;

Правило 3: если изображение не соответствует правилу № 1 или № 2, то оно автоматически классифицируется как «несклеродермический паттерн».

В крупном многонациональном исследовании Scleroderma Trials and Research (EUSTAR) склеродермический паттерн был обнаружен у 86% пациентов с ССД [5].

«Капилляроскопические изменения» включены в диагностические критерии ССД (ACR/(EULAR, 2013), получив два балла из девяти, необходимых для установления диагноза [6] (табл. 1). Эти критерии проявили большую чувствительность (91%) и специфичность (92%), позволяя улучшить диагностику ССД при преобладании висцеральных форм с хронически-прогрессирующим течением, в частности при дебюте заболевания с синдрома Рейно.

Таблица 1. Классификационные критерии системной склеродермии (2013)[6]

Table 1. Classification criteria of systemic sclerodermia (2013) [6]

Включение данных капилляроскопии в классификационные критерии ССД способствовало более широкому использованию этого метода во всем мире как в повседневной практике, так и в контексте исследований и их многообещающих результатов, касающихся прогнозирования прогрессирования заболевания и мониторинга эффективности терапии.

В ходе течения заболевания паттерны могут меняться, при этом было отмечено улучшение капилляроскопической картины после 4 лет комбинированного лечения со значительным восстановлением структуры и функции микроциркуляторного русла с улучшением исходов независимо от тяжести заболевания [7–9].

Роль капилляроскопии как прогностического инструмента была установлена с помощью Капилляроскопического индекса риска развития кожных язв (Capillaroscopic Skin Ulcer Risk Index, CSURI) для прогнозирования появления новых язв при ССД и/или персистентных незаживающих поражений в течение 3 месяцев после исследования [10]. Индекс обладает хорошей чувствительностью, специфичностью и положительной прогностической ценностью даже при проведении исследования на разных устройствах. Для расчета используется математическая формула, содержащая число капилляров, максимальный диаметр гигантского капилляра и число гигантских капилляров (> 50 мкм) (после анализа изображений всех исследованных пальцев выбирается с наименьшим числом капилляров и наибольшим числом мегакапилляров) [11].

Другие РЗ

«Несклеродермические паттерны» могут встречаться как у здоровых людей, так и при других РЗ, отличных от ССД, и могут стать проблемой для диагностики неопытным капилляроскопистом.

Последующие исследования этого метода позволили обнаружить связь между капилляроскопическими изменениями и некоторыми клиническими синдромами / заболеваниями, в частности при наличии дигитальных язв, миозите, легочной гипертензии, тяжелой сердечной недостаточности, сахарном диабете, артериальной гипертензии и других состояний [12–18]. Капилляроскопия также используется для оценки эффектов сосудорасширяющих средств [19].

В недавнем систематическом обзоре пациентов с системной красной волчанкой (СКВ) с целью установления капилляроскопических параметров была обнаружена более высокая частота извитых и аномальных капилляров, чем у здоровых людей, а также больше микрогеморрагий [20]. Также были описаны «неспецифические» и «склеродермоподобные» паттерны. При этом была обнаружена корреляция данных капилляроскопии с клинико-лабораторными показателями активности СКВ. Поскольку характер поражения сосудов при СКВ значительно отличается от ССД, который, как правило, является облитерирующим, неоангиогенез менее распространен [21].

При воспалительных идиопатических миопатиях часто обнаруживают извитость капилляров, снижение их плотности, расширенные и гигантские капилляры, микрогеморрагии, неоангиогенез, а также дезорганизацию сосудистой сети и аваскулярные зоны [22, 23]. При дерматомиозите (ДМ) у пациентов наблюдаются более выраженные проявления, чем при полимиозите (ПМ). Разветвленные и кустовидные капилляры представляют собой отличительный признак поражения капилляров при ДМ. У пациентов с ПМ капилляроскопические изменения существенно не отличаются от здоровых. При этом было показано, что существует потенциальная связь между капилляроскопическими изменениями и поражением органов, особенно у пациентов с вовлечением легких [24].

При смешанных заболеваниях соединительной ткани (СЗСТ) могут быть обнаружены различные аномалии: неспецифические изменения, микрогеморрагии, расширенные и гигантские капилляры, снижение плотности капилляров и неоангиогенез [25]. Пациенты могут иметь склеродермоподобный паттерн, но менее выраженный по сравнению с ССД — часто визуализируются расширенные капилляры, как правило более дистрофичные и длинные. Признаки неоангиогенеза наблюдаются у пациентов, прогрессирующих до ССД. Аваскулярные зоны чаще встречаются у пациентов с поражением легких и при лечении иммуносупрессорами [26]. Исследования по определению капилляроскопических изменений с целью ранней диагностики СЗСТ продолжаются [27].

При ревматоидном артрите наиболее частой находкой были извитые, длинные и тонкие капилляры [25], а неоангиогенез встречался чаще других признаков [28].

При псориазе часто наблюдается снижение плотности капилляров с аваскулярными участками и морфологически аномальными капиллярами [30]. Корреляции между плотностью капилляров и длительностью заболевания и степенью поражения кожи обнаружено не было [30], однако аваскулярные поля чаще встречаются у пациентов с псориатической ониходистрофией [25].

Выводы

Капилляроскопия является первостепенным методом оценки микроциркуляции. Его надежность в ранней диагностике некоторых РЗ хорошо известна, однако он также доказал свою ценность в мониторинге лечения и прогнозировании системных осложнений, в частности при заболеваниях склеродермической группы. До сих пор имеются скудные данные о капилляроскопических изменениях при других РЗ, кроме ССД, что открывает широкие возможности для дальнейших исследований в этой области.

 Файрушина И.Ф.

https://orcid.org/0000-0002-5975-4822

 Литература

1. Chojnowski M.M., Felis-Giemza A., Olesińska M. Capillaroscopy — a role in modern rheumatology // Reumatologia. — 2016. — Vol. 54 (2). — Р. 67–72.
2. Raynaud M. De l’asphyxie locale et de la gangrènesymétrique des extrémités. — Paris: Leclerc, 1862.
3. Smith V., Herrick A.L., Ingegnoli F. et al. Standardisation of nailfold capillaroscopy for the assessment of patients with Raynaud’s phenomenon and systemic sclerosis// Autoimmunity Reviews. — 2020. — Р.
4. Bernardino V. et al. The Impact of Nailfold Capillaroscopy in the Approach of Microcirculation // Vascular Biology — Selection of Mechanisms and Clinical Applications. – 2019.
5. Ingegnoli F., Ardoino I, Boracchi P. Nailfold capillaroscopy in systemic sclerosis: Data from the EULAR scleroderma trials and research (EUSTAR) database // Microvascular Research. — 2013. — Vol. 89. — Р. 122–128.
6. Van den Hoogen F., Khanna D., Fransen J. et al. 2013 classification criteria for systemic sclerosis: an American College of Rheumatology / European League against Rheumatism collaborative initiative // Arthritis and rheumatism. — 2013. — Vol. 65 (11). — Р. 2737–2747.
7. Cutolo M., Zampogna G., Vremis L. et al. Longterm effects of endothelin receptor antagonism on microvascular damage evaluated by nailfold capillaroscopic analysis in systemic sclerosis // The Journal of Rheumatology. — 2013. — Vol. 40. — Р. 40–45.
8. Cutolo M., Ruaro B., Pizzorni C. et al. Longterm treatment with endothelin receptor antagonist bosentan and iloprost improves fingertip blood perfusion in systemic sclerosis // The Journal of Rheumatology. — 2014. — Vol. 41. — Р. 881–886.
9. Trombetta A.C., Pizzorni C., Ruaro B. et al. Effects of longterm treatment with bosentan and iloprost on nailfold absolute capillary number, fingertip blood perfusion, and clinical status in systemic sclerosis // The Journal of Rheumatology. — 2016. — Vol. 43. — Р. 2033–2041.
10. Sebastiani M., Manfredi A., Lo Monaco A. et al. Capillaroscopic Skin Ulcers Risk Index (CSURI) calculated with different videocapillaroscopy devices: how its predictive values change // Clin Exp Rheumatol. — 2013. — Vol. 31 (2). — Р. 115–117.
11. Sebastiani M,. Manfredi A., Vukatana G. et al. Predictive role of capillaroscopic skin ulcer risk index in systemic sclerosis: a multicentre validation study // Ann Rheum Dis. — 2012. — Vol. 71 (1). — Р. 67–70.
12. Karbalaie A., Emrani Z., Fatemi A. et al. Practical issues in assessing nailfold capillaroscopic images: A summary // Clinical Rheumatology. — 2019. — Vol. 38. — Р. 2343– 2354.
13. Soulaidopoulos S., Triantafyllidou E., Garyfallos A. et al. The role of Nailfold capillaroscopy in the assessment of internal organ involvement in systemic sclerosis: A critical review // Autoimmunity Reviews. — 2017. — Vol. 16. — Р. 787–795.
14. Lisco G., Cicco G., Cignarelli A. et al. Computerized video-capillaroscopy alterations related to diabetes mellitus and its complications // Advances in Experimental Medicine and Biology. — 2018. — Vol. 1072. — Р. 363–368.
15. Emrani Z., Karbalaie A., Fatemi A. et al. Capillary density: An important parameter in nailfold capillaroscopy // Microvascular Research. — 2017. — Vol. 109. — Р. 7–18.
16. Gurfinkel Y., Sasonko M.L., Priezzhev A.V. Digital capillaroscopy as important tool for early diagnostics of arterial hypertension // Proceedings of SPIE. — 2015. — Vol. 9448. — Р. 944804.
17. Shirshin E.A., Gurfinkel Y.I., Matskeplishvili S.T. et al. In vivo optical imaging of the viable epidermis around the nailfold capillaries for the assessment of heart failure severity in humans // Journal of Biophotonics. — 2018. — Vol. 11 (9). e201800066.
18. Ghizzoni C., Sebastiani M., Manfredi A. et al. Prevalence and evolution of scleroderma pattern in nailfold videocapillaroscopy in systemic sclerosis patients: Clinical and prognostic implications // Microvascular Research. — 2015. — Vol. 99. — Р. 92–95.
19. Tavakol M.E., Fatemi A., Karbalaie A. et al. Nailfold Capillaroscopy in rheumatic diseases: Which parameters should be evaluated? // Journal of Biomedicine and Biotechnology. — 2015. — Р. 974530.
20. Cutolo M., Melsens K., Wijnant S. et al. Nailfold capillaroscopy in systemic lupus erythematosus: A systematic review and critical appraisal // Autoimmunity Reviews. — 2018. — Vol. 17. — Р. 344–352.
21. Murdaca G., Colombo B.M., Cagnati P. et al. Endothelial dysfunction in rheumatic autoimmune diseases // Atherosclerosis. — 2012. — Vol. 224. — Р. 309–317.
22. Cutolo M. Atlas of Capillaroscopy in Rheumatic Diseases. — Milano: Elsevier, 2012.
23. Manfredi A., Sebastiani M., Cassone G. et al. Nailfold Capillaroscopi changes in dermatomyositis and polymyositis // Clinical Rheumatology. — 2015. — Vol. 34. — Р. 279–284.
24. Selva-O’Callaghan A., Fonollosa-Pla V., TRallero-Araguás E. et al. Nailfold capillary microscopy in adults with inflammatory myopathy // Seminars in Arthritis and Rheumatism. — 2010. — Vol. 39 (5). — Р. 398–404.
25. Jammal M., Kettaneh A., Cabane J. et al. Capillaroscopiepériunguéale: uneévaluation simple et fiable de toutepathologie de la microcirculation // La Revue de Médecine Interne. — 2015. — Vol. 36. — Р. 603–612.
26. De Holanda A., Bonfá E., Fuller R., et al. Capillaroscopy is a dynamic process in mixed connective tissue disease // Lupus. — 2007. — Vol. 16. — Р. 254–258.
27. Elmotaleb G., Yasser A., Hamoud H.S., Sherif Mohamedl. et.al. Nailfold Capillaroscopy in Early Stages of Mixed Connective Tissue Disease in a Sample of Egyptian Patients // Indian Journal of Rheumatology. — 2023. — Vol. 18 (1). — Р. 61–67.
28. Rajaei A., Dehghan P., Amiri A. Nailfold capillaroscopy in 430 patients with rheumatoid arthritis // Caspian J Intern Med. — 2017. — Vol. 8 (4). — Р. 269–274.
29. Ribeiro C., Holler A., Skaer T. et al. Periungual capillaroscopy in psoriasis // Anais Brasileiros de Dermatologia. — 2012. — Vol. 87 (4). — Р. 550–553.
30. Sivasankari M., Arora S., Vasdev V., Mary E.M. Nailfold capillaroscopy in psoriasis // Med J Armed Forces India. — 2021. — Vol. 77 (1). — Р. 75–81.

REFERENCES

1. Chojnowski M.M., Felis-Giemza A., Olesińska M. Capillaroscopy — a role in modern rheumatology. Reumatologia, 2016, vol. 54 (2), rr. 67–72.
2. Raynaud M. De l’asphyxie locale et de la gangrènesymétrique des extrémités. Paris: Leclerc, 1862.
3. Smith V., Herrick A.L., Ingegnoli F. et al. Standardisation of nailfold capillaroscopy for the assessment of patients with Raynaud’s phenomenon and systemic sclerosis. Autoimmunity Reviews, 2020, r. 102458.
4. Bernardino V. et al. The Impact of Nailfold Capillaroscopy in the Approach of Microcirculation. Vascular Biology — Selection of Mechanisms and Clinical Applications. – 2019.
5. Ingegnoli F., Ardoino I, Boracchi P. Nailfold capillaroscopy in systemic sclerosis: Data from the EULAR scleroderma trials and research (EUSTAR) database. Microvascular Research, 2013, vol. 89, rr. 122–128.
6. Van den Hoogen F., Khanna D., Fransen J. et al. 2013 classification criteria for systemic sclerosis: an American College of Rheumatology / European League against Rheumatism collaborative initiative. Arthritis and rheumatism, 2013, vol. 65 (11), rr. 2737–2747.
7. Cutolo M., Zampogna G., Vremis L. et al. Longterm effects of endothelin receptor antagonism on microvascular damage evaluated by nailfold capillaroscopic analysis in systemic sclerosis. The Journal of Rheumatology, 2013, vol. 40, rr. 40–45.
8. Cutolo M., Ruaro B., Pizzorni C. et al. Longterm treatment with endothelin receptor antagonist bosentan and iloprost improves fingertip blood perfusion in systemic sclerosis. The Journal of Rheumatology, 2014, vol. 41, rr. 881–886.
9. Trombetta A.C., Pizzorni C., Ruaro B. et al. Effects of longterm treatment with bosentan and iloprost on nailfold absolute capillary number, fingertip blood perfusion, and clinical status in systemic sclerosis. The Journal of Rheumatology, 2016, vol. 43, rr. 2033–2041.
10. Sebastiani M., Manfredi A., Lo Monaco A. et al. Capillaroscopic Skin Ulcers Risk Index (CSURI) calculated with different videocapillaroscopy devices: how its predictive values change. Clin Exp Rheumatol, 2013, vol. 31 (2), rr. 115–117.
11. Sebastiani M., Manfredi A., Vukatana G. et al. Predictive role of capillaroscopic skin ulcer risk index in systemic sclerosis: a multicentre validation study. Ann Rheum Dis, 2012, vol. 71 (1), rr. 67–70.
12. Karbalaie A., Emrani Z., Fatemi A. et al. Practical issues in assessing nailfold capillaroscopic images: A summary. Clinical Rheumatology, 2019, vol. 38, rr. 2343– 2354.
13. Soulaidopoulos S., Triantafyllidou E., Garyfallos A. et al. The role of Nailfold capillaroscopy in the assessment of internal organ involvement in systemic sclerosis: A critical review. Autoimmunity Reviews, 2017, vol. 16, rr. 787–795.
14. Lisco G., Cicco G., Cignarelli A. et al. Computerized video-capillaroscopy alterations related to diabetes mellitus and its complications. Advances in Experimental Medicine and Biology, 2018, vol. 1072, rr. 363–368.
15. Emrani Z., Karbalaie A., Fatemi A. et al. Capillary density: An important parameter in nailfold capillaroscopy. Microvascular Research, 2017, vol. 109, rr. 7–18.
16. Gurfinkel Y., Sasonko M.L., Priezzhev A.V. Digital capillaroscopy as important tool for early diagnostics of arterial hypertension. Proceedings of SPIE, 2015, vol. 9448, rr. 944804.
17. Shirshin E.A., Gurfinkel Y.I., Matskeplishvili S.T. et al. In vivo optical imaging of the viable epidermis around the nailfold capillaries for the assessment of heart failure severity in humans. Journal of Biophotonics, 2018, vol. 11 (9). e201800066.
18. Ghizzoni C., Sebastiani M., Manfredi A. et al. Prevalence and evolution of scleroderma pattern in nailfold videocapillaroscopy in systemic sclerosis patients: Clinical and prognostic implications. Microvascular Research, 2015, vol. 99, rr. 92–95.
19. Tavakol M.E., Fatemi A., Karbalaie A. et al. Nailfold Capillaroscopy in rheumatic diseases: Which parameters should be evaluated? Journal of Biomedicine and Biotechnology, 2015, r. 974530.
20. Cutolo M., Melsens K., Wijnant S. et al. Nailfold capillaroscopy in systemic lupus erythematosus: A systematic review and critical appraisal. Autoimmunity Reviews, 2018, vol. 17, rr. 344–352.
21. Murdaca G., Colombo B.M., Cagnati P. et al. Endothelial dysfunction in rheumatic autoimmune diseases. Atherosclerosis, 2012, vol. 224, rr. 309–317.
22. Cutolo M. Atlas of Capillaroscopy in Rheumatic Diseases. Milano: Elsevier, 2012.
23. Manfredi A., Sebastiani M., Cassone G. et al. Nailfold Capillaroscopi changes in dermatomyositis and polymyositis. Clinical Rheumatology, 2015, vol. 34, rr. 279–284.
24. Selva-O’Callaghan A., Fonollosa-Pla V., TRallero-Araguás E. et al. Nailfold capillary microscopy in adults with inflammatory myopathy. Seminars in Arthritis and Rheumatism, 2010, vol. 39 (5), rr. 398–404.
25. Jammal M., Kettaneh A., Cabane J. et al. Capillaroscopiepériunguéale: uneévaluation simple et fiable de toutepathologie de la microcirculation. La Revue de Médecine Interne, 2015, vol. 36, rr. 603–612.
26. De Holanda A., Bonfá E., Fuller R., et al. Capillaroscopy is a dynamic process in mixed connective tissue disease. Lupus, 2007, vol. 16, rr. 254–258.
27. Elmotaleb G., Yasser A., Hamoud H.S., Sherif Mohamedl. et.al. Nailfold Capillaroscopy in Early Stages of Mixed Connective Tissue Disease in a Sample of Egyptian Patients. Indian Journal of Rheumatology, 2023, vol. 18 (1), rr. 61–67.
28. Rajaei A., Dehghan P., Amiri A. Nailfold capillaroscopy in 430 patients with rheumatoid arthritis. Caspian J Intern Med, 2017, vol. 8 (4), rr. 269–274.
29. Ribeiro C., Holler A., Skaer T. et al. Periungual capillaroscopy in psoriasis. Anais Brasileiros de Dermatologia, 2012, vol. 87 (4), rr. 550–553.
30. Sivasankari M., Arora S., Vasdev V., Mary E.M. Nailfold capillaroscopy in psoriasis. Med J Armed Forces India, 2021, vol. 77 (1), rr. 75–81.