УДК 616.34

Г.Р. ГАЙНУЛЛИНА¹, Э.Р. КИРИЛЛОВА^1, 2, А.Х. ОДИНЦОВА², Г.А. ЧЕРЕМИНА², Л.Р. САДЫКОВА², А.Ю. ХАСАНШИНА², Д.И. АБДУЛГАНИЕВА^1, 2

 ¹Казанский государственный медицинский университет МЗ РФ, г. Казань,

²Республиканская клиническая больница МЗ РТ, г. Казань

 Контактная информация:

Гайнуллина Гулия Рустамовна — аспирант кафедры госпитальной терапии

Адрес: 420012, г. Казань, ул. Бутлерова, д. 49, тел.: +7 (843) 237-34-83, e-mail: nice.gaynullina@bk.ru

Цель исследования — наличие изменений суставов и энтезов у пациентов с воспалительными заболеваниями кишечника и их взаимосвязь с течением заболевания.

Материал и методы. В исследование были включены 50 пациентов с воспалительными заболеваниями кишечника. Проводилось клиническое и ультразвуковое исследование периферических суставов и мест прикрепления сухожилий и связок в проекции суставов. Анализ корреляций между клиническими характеристиками ВЗК (течением и продолжительностью заболевания) и характеристиками поражения суставов и энтезисов (наличие боли в суставах, число болезненных энтезов при пальпации, наличие синовитов, энтезитов, индексы LEI, MASES, SPARCC, GUESS, MASEI, BUSES) проводился с использованием коэффициента Спирмена.

Результаты. Продолжительность заболевания имеет прямую корреляцию с наличием боли в суставах (SR = 0,58; р = 0,0006), числом болезненных энтезов при пальпации (SR = 0,47; р = 0,008), числом энтезитов без васкуляризации (SR = 0,4; р = 0,002). Также прямая связь отмечается между продолжительностью заболевания и ультразвуковым индексом поражения энтезисов GUESS (SR = 0,38; р = 0,034). Статистически значимой взаимосвязи между тяжестью атаки и поражениями суставов и энтезисов не было выявлено.

Выводы. С увеличением длительности заболевания статистически значимо чаще выявляются признаки поражения суставов и периартикулярных тканей: боль, болезненность энтезов при пальпации, энтезиты без васкуляризации, ультразвуковой индекс поражения энтезисов GUESS. Проявления поражений суставов и энтезисов не зависят от активности ВЗК.

Ключевые слова: воспалительные заболевания кишечника, энтезопатии, ультразвуковые и клинические индексы оценки энтезисов.

 

G.R. GAINULLINA¹, E.R. KIRILLOVA^1, 2, A.KH. ODINTSOVA², N.A. CHEREMINA², L.R. SADYKOVA², A.YU. KHASANSHINA², D.I. ABDULGANIEVA^1, 2

 ¹Kazan State Medical University of the Ministry of Health of the Russian Federation, Kazan, Russia

²Republic Clinical Hospital, Kazan

 Lesions of joints and periarticular tissues in patients with inflammatory bowel diseases

 Contact details:

Gainullina G.R. — post-graduate student of the Department of Hospital Therapy

Address: 49 Butlerov St., Kazan, Russian Federation, 420012, tel.: +7 (843) 237-34-83, e-mail: nice.gaynullina@bk.ru

The purpose — to assess the lesions of joints and periarticular tissues in patients with inflammatory bowel diseases (IBD) and their correlation with IBD course.

Material and methods. The research included 50 patients with IBD. Clinical and ultrasound examinations of peripheral joints and sinew and ligaments entheses in the joint projections were performed. Analysis of the correlation between the clinical characteristics of IBD (course and duration of the disease) and signs of joint and entheses damage (joint pain, number of tender entheses, synovitis, enthesitis, LEI, MASES, SPARCC, GUESS, MASEI, BUSES indices) was performed with Spearman criteria.

Results. IBD duration had a direct correlation with the presence of joint pain (SR = 0.58; р = 0,0006), number of tender entheses (SR = 0,47; р = 0,008), and number of enthesitis (SR = 0,4; р = 0,002). The disease duration also directly correlated with the GUESS (SR = 0,38; р = 0,034). There was no statistically significant relationship between the attack severity and the damage to the joints and entheses.

Conclusion. The frequency of joint and periarticular tissues damage (pain, tender enthuses during palpation, enthesitis without vascularization, ultrasound index of enthuses lesions GUESS) is significantly correlated with the duration of the disease. Manifestations of the joint and periarticular tissues lesions are independent of IBD activity.

Key words: inflammatory bowel diseases; entheseal abnormalities; ultrasound and clinical enthesitis scoring systems.

 

Воспалительные заболевания кишечника (ВЗК), к которым относятся язвенный колит (ЯК) и болезнь Крона (БК) представляют собой хронические иммуновоспалительные заболевания, часто сопровождающиеся различными внекишечными проявлениями [1]. Наиболее частым из них является поражение суставов, наблюдаемое у 16–33% пациентов с ВЗК [2–4], тогда как энтезит выявляют у 5–10% пациентов [5]. Развитие суставного синдрома чаще констатируется у пациентов с тяжелым и распространенным поражением кишечника. В зависимости от числа пораженных суставов и связи с активностью ВЗК выделяют 2 типа артрита. Первый тип — это олигоартрит, связанный с обострением ВЗК. Второй тип — это полиартрит, независящий от активности ВЗК [1]. Энтезит представляет собой воспаление мест прикрепления связок, сухожилий, суставной капсулы или фасции к кости [6, 7]. Выявление поражения энтезисов важно для предотвращения нетрудоспособности, так как первоначальный отек, воспалительная инфильтрация и микроповреждения хряща могут перейти в хроническое внутрихрящевое окостенение и эрозию костей на поздней стадии [8]. Данная патология часто недооценивается из-за преходящего характера клинических проявлений, а также малосимптомного характера поражения, в том числе связанного с постоянным приемом глюкокортикостероидов [9]. Клинически энтезит проявляется локализованной болью, болезненностью при пальпации и припухлостью. В настоящее время в диагностике энтезитов широко применяется ультразвуковое исследование, которое позволяет выявлять и бессимптомные энтезиты [10–12]. Использование допплерографии в режиме энергетического допплера позволяет обнаружить васкуляризацию как в мягких тканях, так и в прилежащей кости, что делает возможным оценить активность воспалительного процесса в суставе, а также дифференцировать воспалительные энтезиты от механических [13, 14].

Цель исследования — исследовать наличие изменений суставов и энтезисов у пациентов с воспалительными заболеваниями кишечника и их взаимосвязь с течением заболевания.

Материал и методы

В исследование были включены 50 пациентов с воспалительными заболеваниями кишечника (ВЗК): язвенным колитом (ЯК) и болезнью Крона (БК). Диагноз ВЗК был установлен согласно клиническим рекомендациям. Тяжесть атаки при язвенном колите определяли при помощи индекса Мейо, при болезни Крона — с помощью индекса Харви — Брэдшоу. Состояние периферических суставов и энтезисов исследовалось клинически, а также на основании ультразвукового исследования (УЗИ) на аппарате Samsung Accuvix A30 линейным датчиком 5–13 МГц. Периферические суставы включали тазобедренные, коленные, голеностопные, плечевые, акромиально-ключичные, локтевые, лучезапястные. Места прикрепления сухожилий и связок в проекции суставов оценивались при помощи клинических и ультразвуковых индексов. Клинические индексы были представлены: LEI (Leeds Enthestis Index), MASES (Maastricht Ankylosing Spondylitis Enthesitis Score) и индексом SPARCC (Spondylarthritis Research Consortium of Canada). Ультразвуковые индексы включали следующие параметры: наличие утолщений энтезисов, энтезофитов, бурситов и эрозий. Применялись GUESS (Glasgow Ultrasound Enthesitis Scoring System), MASEI (Madrid Sonography Enthesitis Index) и BUSES (Belgrade Ultrasound Enthesitis Score).

Таблица 1. Сравнительная характеристика индексов

Table 1. Comparative characteristics of imdices

Индекс	Параметры	Число оцениваемых энтезисов	Максимальный балл
LEI	Болезненность при пальпации	6	6
MASES	Болезненность при пальпации	13	13
SPARCC	Болезненность при пальпации	16	16
GUESS	Утолщение, эрозии, энтезофиты	10	36
MASEI	Утолщение, наличие васкуляризации, эрозии, кальцификаты, бурсит	12	136
BUSES	Утолщение, гипоэхогенность, наличие васкуляризации, эрозии, энтезофиты	12	132

Статистический анализ

Статистическая обработка проводилась в пакете прикладных программ Statistica 10. Анализ количественных данных на нормальность распределения проводился с помощью критерия Шапиро — Уилка. Для количественных данных, не имеющих нормального распределения, рассчитывалась медиана, первый и третий квартили (Me [Q1;Q3]). Оценка значимости различий качественных данных проводилась с использованием критерия хи-квадрат. Анализ корреляционной связи между клиническими характеристиками ВЗК (течением и продолжительностью заболевания) и характеристиками поражения суставов и энтезисов (наличие боли в суставах, число болезненных энтезов при пальпации, наличие синовитов, энтезитов, индексы LEI, MASES, SPARCC, GUESS, MASEI, BUSES) проводился с использованием коэффициента Спирмена. Для оценки различий критическим уровнем значимости принималось значение p < 0,05.

Результаты

Среди 50 пациентов диагноз язвенный колит (ЯК) был установлен у 30 (60%) человек, болезнь Крона (БК) — у 20 (40%). Характеристика пациентов представлена в табл. 2.

Таблица 2

Table 2

Характеристика	ЯК	БК
Возраст (лет)	28 (25; 35)	31 (25; 36)
Пол: М Ж	15 15	12 8
Продолжительность заболевания (мес.)	24 (10; 78)	54 (24; 108)
Тяжесть атаки: легкая средняя тяжелая	4 20 6	9 2 9

Группы были сопоставимы по возрасту, продолжительности заболевания и тяжести атаки. Следует отметить, что основная часть пациентов имела высокую активность заболевания: при ЯК среднетяжелая и тяжелая атаки (число баллов по индексу Мейо 6 и выше) были отмечены у 24 человек (80%), при БК из 20 пациентов активность среднетяжелой и тяжелой степени наблюдалась у 11 (55%).

Жалобы на боли в суставах были отмечены у 29 пациентовс ВЗК (58%), в том числе 15 (50%) пациентов с ЯК и 14 (70%) больных БК. При этом данные физикального осмотра не выявили признаков поражения суставов (болезненность при пальпации и припухлость) ни у одного из 50 пациентов. Тем не менее по результатам УЗИ суставов были выявлены синовиты у 25 пациентов (50%): у 12 пациентов с ЯК (40%) и 13 пациентов с БК(65%), в том числе синовиты с васкуляризацией — у 9 пациентов (18%): пятерых с БК (25%) и четверых с ЯК (13%). Наиболее часто поражались суставы нижних конечностей: тазобедренные и голеностопные.

Болезненность при пальпации энтезисов наблюдалась у 24 пациентов (48%): 11 (55%) с БК и 13 (43%) с ЯК. УЗИ визуализировало энтезиты у 41 пациента (82%), в том числе у 16 (80%) пациентов с БК и у 25 (83%) больных ЯК. Следует отметить развитие васкуляризированных энтезитов у 19 пациентов (38%): у 8 (40%) пациентов с БК и 11 (36%) больных с ЯК. К наиболее часто вовлеваемым энтезисам относятся места прикрепления медиальной коллатеральной связки коленного сустава (23 пациента), объединенного сухожилия портняжной, тонкой и полусухожильной мышц на верхнемедиальной части большеберцовой кости — «гусиной лапки» (22 пациента) и сухожилия средней ягодичной мыщцы (13 пациентов). Обращает на себя внимание частое выявление эрозий в области энтезисов, что свидетельствует о хроническом течении процесса, так эрозии определялись у 32 пациентов (64%): у 13 больных (65%) с БК и у 19 (38%) пациентов с ЯК.

У 14 пациентов (28 %) были визуализированы теносиновиты, в том числе у четверых (20%) с БК и 10 (33%) пациентов с ЯК, теносиновиты с васкуляризацией были отмечены у троих пациентов (6%), двоих с ЯК и одного с БК. Тендиниты наблюдались у 8 пациентов (16 %), из них у четверых (20 %) с БК и 4 (13%) пациентов с ЯК. Достоверных различий в поражении суставов и периартикулярных структур между пациентами с разными нозологиями выявлено не было.

Согласно результатам обследования положительный клинический индекс LEI был выявлен у 10 пациентов (20%), из них у 7 (23%) пациентов с ЯК и у троих человек с БК, индекс MASES у 6 (12%) пациентов (из них 5 с ЯК и 1 человек с БК), индекс SPARCC у 11 (22%) пациентов (из них трое с БК и 8 пациентов с ЯК). Положительный сонографический индекс GUESS был выявлен у 19 (38%) пациентов (из них у 9 с БК и у 10 пациентов с ЯК), положительный индекс MASEI наблюдался у 16 пациентов (из них у 7 пациентов с БК и у 9 — с ЯК), индекс BUSES у 25 пациентов (из них у 8 пациентов с БК, и у 16 — с ЯК).

При анализе корреляционной связи между клиническими характеристиками ВЗК (течением и продолжительностью заболевания) и характеристиками поражения суставов и энтезисов (наличие боли в суставах, число болезненных энтезов при пальпации, наличие синовитов, энтезитов, индексы LEI, MASES, SPARCC, GUESS, MASEI, BUSES) были получены следующие результаты: продолжительность заболевания имеет прямую корреляционную связь с наличием боли в суставах (SR = 0,58; р = 0,0006), числом болезненных энтезов при пальпации (SR = 0,47; р = 0,008), числом энтезитов без васкуляризации (SR = 0,4; р = 0,002). Также прямая корреляционная связь отмечается между продолжительностью заболевания и ультразвуковым индексом поражения энтезисов GUESS (SR = 0,38; р = 0,034). Статистически значимой взаимосвязи между тяжестью атаки и поражениями суставов и энтезисов не было выявлено.

Выводы

У пациентов с ЯК и БК одинаково часто выявляется поражение суставов и периартикулярных тканей. С увеличением продолжительности заболевания признаки поражения суставов и периартикулярных тканей наблюдаются значимо чаще. Проявления поражений суставов и энтезисов не зависят от активности ВЗК.

Прозрачность исследования

Исследование не имело спонсорской поддержки. Авторы несут полную ответственность за предоставление окончательной версии рукописи в печать.

Декларация о финансовых и других взаимоотношениях

Все авторы принимали участие в разработке концепции статьи и в написании рукописи. Окончательная версия рукописи была одобрена всеми авторами. Авторы не получали гонорар за статью.

Гайнуллина Г.Р.

https://orcid.org/0000-0002-3929-9973

Кириллова Э.Р.

https://orcid.org/0000-0002-2152-7472

Одинцова А.Х.

https://orcid.org/0000-0002-7148-8862

Черемина Н.А.

https://orcid.org/0000-0002-5856-5050

Садыкова Л.Р.

https://orcid.org/0000-0002-7514-9577

Хасаншина А.Ю.

https://orcid.org/0000-0002-7716-8106

Абдулганиева Д.И.

https://orcid.org/0000-0001-7069-2725

ЛИТЕРАТУРА

1. The First European Evidence-based Consensus on Extra-Intestinal Manifestations in IBD // JCC. — 2016. — Vol. 10 (3). — Р. 239–254.
2. Lanna C.C.D, Abreu Ferrari M.D.L., Rocha S.L. et al. A cross-sectional study of 130 Brazilian patients with Crohn’s disease and ulcerative colitis: analysis of articular and ophthalmologic manifestations // Clinical Rheumatol. — 2008. — Vol. 27. — Р. 503–509.
3. Orchard T.R., Wordsworth B.P., Jewell D.P. Peripheral arthropathies in inflammatory bowel disease: their articular distribution and natural history // Gut. — 1998. — Vol. 42. — Р. 387–391.
4. Salvarani C., Vlachonikolis I.G., van der Heijde D.M. et al. Musculoskeletal manifestations in a population-based cohort of inflammatory bowel disease patients // Scand J Gastroenterol. — 2001. — Vol. 36. — Р. 1307–1310.
5. Brakenhoff L.K., van der Heijde D.M., Hommes D.W. et al. The joint-gut axis in inflammatory bowel diseases // Journal of Chron’s and Colitis. — 2010. — Vol. 4. — Р. 257–268.
6. McGonagle D., Khan M.A., Marzo-Ortega H. et al. Enthesitis in spondyloarthropathy // Curr Opin Rheumatol. — 1999. — Vol. 11. — P. 244–250.
7. Khan M.A. Enthesitis: a broader definition // Ann Rheum Dis. — 2000. — Vol. 59. — P. 998.
8. Francois R.J., Braun J., Khan M.A. Entheses and enthesitis: a histopathologic review and relevance to spondyloarthritides // Curr Opin Rheumatol. — 2001. — Vol. 13. — P. 255–264.
9. Arvikar S.L., Fisher M.C. Inflammatory bowel disease associated arthropathy // Current Reviews in Musculoskeletal Medicine. — 2011. — Vol. 4. — P. 123–131.
10. Balint P.V., Kane D., Wilson H. et al. Ultrasonography of entheseal insertions in the lower limb in spondyloarthropathy // Ann Rheum Dis. — 2002. — Vol. 61 (10). — P. 905–910.
11. Bandinelli F., Milla M., Genise S. et al. Ultrasound discloses entheseal involvement in inactive and low active inflammatory bowel disease without clinical signs and symptoms of spondyloarthropathy // Rheumatology (Oxford). — 2011. — Vol. 50 (7). — Р. 1275–1279.
12. Rovisco J., Duarte C., Batticcioto A. et al. Hidden musculoskeletal involvement in inflammatory bowel disease: a multicenter ultrasound study // BMC Musculoskelet Disord. — 2016. — Vol. 17. — P. 84.
13. Schett G., Lories R., D’Agostino M. et al. Enthesitis: from pathophysiology to treatment // Nature Reviews Rheumatology. — 2017. — Vol. 13. — P. 731–741.
14. Ruyssen-Witrand A., Jamard B., Cantagrel A. et al. Relationships between ultrasound enthesitis, disease activity and axial radiographic structural changes in patients with early spondyloarthritis: data from DESIR cohort // Rheumatic and musculoskeletal diseases Open. — 2017. — Vol. 9. — P. 1–8.

REFERENCES

1. The First European Evidence-based Consensus on Extra-Intestinal Manifestations in IBD. JCC, 2016, vol. 10 (3), rr. 239–254.
2. Lanna C.C.D, Abreu Ferrari M.D.L., Rocha S.L. et al. A cross-sectional study of 130 Brazilian patients with Crohn’s disease and ulcerative colitis: analysis of articular and ophthalmologic manifestations. Clinical Rheumatol, 2008, vol. 27, rr. 503–509.
3. Orchard T.R., Wordsworth B.P., Jewell D.P. Peripheral arthropathies in inflammatory bowel disease: their articular distribution and natural history. Gut, 1998, vol. 42, rr. 387–391.
4. Salvarani C., Vlachonikolis I.G., van der Heijde D.M. et al. Musculoskeletal manifestations in a population-based cohort of inflammatory bowel disease patients. Scand J Gastroenterol, 2001, vol. 36, rr. 1307–1310.
5. Brakenhoff L.K., van der Heijde D.M., Hommes D.W. et al. The joint-gut axis in inflammatory bowel diseases. Journal of Chron’s and Colitis, 2010, vol. 4, rr. 257–268.
6. McGonagle D., Khan M.A., Marzo-Ortega H. et al. Enthesitis in spondyloarthropathy. Curr Opin Rheumatol, 1999, vol. 11, pp. 244–250.
7. Khan M.A. Enthesitis: a broader definition. Ann Rheum Dis, 2000, vol. 59, pp. 998.
8. Francois R.J., Braun J., Khan M.A. Entheses and enthesitis: a histopathologic review and relevance to spondyloarthritides. Curr Opin Rheumatol, 2001, vol. 13, pp. 255–264.
9. Arvikar S.L., Fisher M.C. Inflammatory bowel disease associated arthropathy. Current Reviews in Musculoskeletal Medicine, 2011, vol. 4, pp. 123–131.
10. Balint P.V., Kane D., Wilson H. et al. Ultrasonography of entheseal insertions in the lower limb in spondyloarthropathy. Ann Rheum Dis, 2002, vol. 61 (10), pp. 905–910.
11. Bandinelli F., Milla M., Genise S. et al. Ultrasound discloses entheseal involvement in inactive and low active inflammatory bowel disease without clinical signs and symptoms of spondyloarthropathy. Rheumatology (Oxford), 2011, vol. 50 (7), rr. 1275–1279.
12. Rovisco J., Duarte C., Batticcioto A. et al. Hidden musculoskeletal involvement in inflammatory bowel disease: a multicenter ultrasound study. BMC Musculoskelet Disord, 2016, vol. 17, p. 84.
13. Schett G., Lories R., D’Agostino M. et al. Enthesitis: from pathophysiology to treatment. Nature Reviews Rheumatology, 2017, vol. 13, pp. 731–741.
14. Ruyssen-Witrand A., Jamard B., Cantagrel A. et al. Relationships between ultrasound enthesitis, disease activity and axial radiographic structural changes in patients with early spondyloarthritis: data from DESIR cohort. Rheumatic and musculoskeletal diseases Open, 2017, vol. 9, pp. 1–8.