УДК 612.172.1

 М.М. ЮЛДАШЕВА^1, 2, Ё.Н. МАДЖИДОВА², Б.Г. ГАФУРОВ³, Ж.А. НАЗАРОВА³, О.Б. ДОРОНИНА¹, Б.М. ДОРОНИН¹

 ¹Новосибирский государственный медицинский университет МЗ РФ, г. Новосибирск

²Ташкентский педиатрический медицинский институт, г. Ташкент, Узбекистан

³Ташкентский институт усовершенствования врачей, г. Ташкент, Узбекистан

Контактная информация:

Юлдашева М.М. — аспирант кафедры неврологии, детской неврологии и медицинской генетики, старший лаборант кафедры неврологии

Адрес: 630091, г. Новосибирск, Красный проспект, д. 52, тел: +7-913-702-03-03, e—mail: manzura.yuldasheva.2017@mail.ru

Обследованы 282 пациента неврологического отделения соматической больницы г. Ташкента с 2015 по 2018 гг. с установленным диагнозом ишемического инсульта (ИИ) в бассейне внутренней сонной артерии средней степени тяжести (без нарушений сознания) в фазе раннего восстановления.

Результаты. У 237 пациентов на основании анкетирования, реоэнцефалографии и дуплексного сканирования выявлена венозная церебральная дисфункция (ВЦД) различной степени, коррелирующая с выраженностью когнитивных нарушений, снижением памяти и эмоционального ответа. Также выявлена обратно пропорциональная зависимость между выраженностью ВЦД и скоростью кровотока в магистральных экстра- и интракраниальных артериях. Вторым этапом изучен эффект венопротекторных медикаментозных средств на качество жизни и реабилитацию пациентов после ИИ при наличии ВЦД.

Выводы. Получены положительные результаты, что позволяет рекомендовать такие препараты для применения в клинической практике.

Ключевые слова: ишемический инсульт, венозная церебральная дисрегуляция, неврологический дефицит. 

(Для цитирования: Юлдашева М.М., Маджидова Ё.Н., Гафуров Б.Г., Назарова Ж.А., Доронина О.Б., Доронин Б.М. Особенности церебральной венозной гемодинамики при острых нарушениях мозгового кровообращения. Практическая медицина. 2019. Том 17, № 7, С. 111-116) DOI: 10.32000/2072-1757-2019-7-111-116

 

M.M. YULDASHEVA^{1, 2}, E.N. MAZHIDOVA², B.G. GAPHUROV³, Zh.A. NAZAROVA³, O.B. DORONINA¹, B.M. DORONIN¹

¹Novosibirsk State Medical University of the Ministry of Health of the Russian Federation, Novosibirsk

²Tashkent Pediatric Medical Institute, Tashkent, Uzbekistan

³Tashkent Institute of Advanced Medical Education, Tashkent, Uzbekistan

 Features of cerebral venous hemodynamics in acute cerebrovascular accidents

Contact details:

Yuldasheva M.M. — postgraduate student of the Department of Neurology, Pediatric Neurology and Medical Genetics, senior assistant of the Department of Neurology

Address: 52 Krasniy prospect, Novosibirsk, Russian Federation, 630091, tel.: +7-913-702-03-03, e-mail: manzura.yuldasheva.2017@mail.ru

 282 patients from the neurological department of the somatic hospital of the city of Tashkent from 2015 to 2018 were examined with a diagnosis of ischemic stroke (II) in the basin of the internal carotid artery of moderate severity (without impaired consciousness) in the early recovery phase.

Results. In 237 patients, based on questionnaires, rheoencephalography, and duplex scanning, venous cerebral dysfunction (VCD) of various degrees was revealed, correlating with the severity of cognitive impairment, decreased memory, and emotional response. An inversely proportional relationship between the severity of VCD and the speed of blood flow in the main extra- and intracranial arteries was also revealed. The second stage of study is the effect of veinprotective health aids on the quality of life and rehabilitation of patients after ischemic stroke in the presence of VCD.

Conclusion. Positive results were obtained, which allows recommending such drugs for use in clinical practice.

Key words: ischemic stroke, venous cerebral dysregulation, neurologic impairment.

(For citation: Yuldasheva M.M., Mazhidova E.N., Gaphurov B.G., Nazarova Zh.A., Doronina O.B., Doronin B.M. Features of cerebral venous hemodynamics in acute cerebrovascular accidents. Practical Medicine. 2019. Vol. 17, № 7, P. 111-116)

 

Попытки ученых оценить эффект нейропротективных и сосудистых средств, направленных на оценку устранения дисфункции и повреждения нейронов, но не учитывающих сосудистые изменения, не позволяют показать положительного воздействия на острые повреждения центральной нервной системы, такие как инсульт, черепно-мозговая травма или повреждение спинного мозга [1, 2]. В последних работах выделяется отдельная единица — сосудисто-нервный блок, что свидетельствует о том, что следует уделять больше внимания роли сосудов и их клеток в патологических процессах острого повреждения головного мозга [3]. При клиническом ведении больного роль дренажа вен в патофизиологии острого повреждения головного мозга часто упускают из виду из-за недостатка информации о влиянии вен на кровообращение и неполных характеристик этого процесса, а также отсутствия адекватных методов визуализации интракраниального сегмента венозной системы [4].

Церебральная венозная система имеет важные структурные отличия от артериальной системы. Во-первых, маленькие вены и венулы не имеют гладкомышечных клеток [5], незначительные изменения диаметра происходят в них из-за колебаний внутричерепного давления (ВЧД) [3]. Однако при патологических состояниях просвет вен может быть уменьшен и даже перекрыт извне, что может усугубить повышение ВЧД за счет нарушения оттока. Во-вторых, по сравнению с артериями мозговые вены имеют тонкие стенки и не имеют клапанов для предотвращения обратного оттока венозной крови [6, 7]. В связи с этим, с одной стороны, риск тромбоза в венах намного выше, а с другой, за счет такой растяжимости сосудистой стенки на венозную систему приходится до 80% объема циркулирующей в полости черепа крови.

Согласно исследованиям ипсилатеральные нарушения венозного дренажа черепа вследствие гипоплазии или окклюзии играют роль в развитии отека головного мозга после артериального ишемического инсульта (ИИ) [8]. Другие исследователи находят более выраженную корреляцию между степенью неврологического дефицита после ИИ и средней скоростью кровотока в базальной вене, но не с артериальными показателями [9]. Сообщалось также, что помимо тромбофилии после инсульта существует связь последствий ИИ с тромбозом вен головного мозга [10]. Таким образом, венозная система является важным звеном патогенеза ИИ, но в настоящее время ее роль изучена недостаточно глубоко [11].

Цель исследования — установить особенности основных клинико-диагностических показателей мозгового венозного кровообращения у больных после ИИ, оценить их корреляцию со степенью неврологического дефицита и эффективность применения венотонизирующих средств в комплексной терапии ИИ.

Материал и методы

Дизайн исследования: одноцентровое рандомизированное.

В исследование включены 282 пациента неврологического отделения соматической больницы г. Ташкента с 2015 по 2018 гг. с установленным диагнозом ИИ в бассейне внутренней сонной артерии средней степени тяжести (без нарушений сознания) в фазе раннего восстановления. Всего было обследовано 134 мужчины и 168 женщин, средний возраст составил 54,7 ± 5,1 лет. Всем пациентам проводилось анкетирование с помощью опросника для выявления наличия или отсутствия у пациента признаков внутричерепной венозной дисфункции (ВЦД) [12]. В результате анкетирования среди 237 пациентов (104 мужчины и 133 женщины) была выявлена ВЦД различной степени выраженности. Эти пациенты вошли в состав основной группы исследования. Остальные 45 человек — без признаков ВЦД — были отобраны в контрольную группу. Группы оказались сопоставимы по полу и возрасту.

В зависимости от степени выраженности ВЦД, выявленных в результате анкетирования, группа пациентов, имеющих ВЦД, была разделена на три подгруппы: ВЦД I степени (61 человек), II степени (101 пациент) и III степени (75 обследуемых).

В каждой подгруппе в отдельности и в контрольной группе проводилось стандартное обследование (жалобы, анамнез, объективный осмотр, углубленный неврологический осмотр). Исходная оценка психоневрологического состояния, памяти проводилась с применением шкалы MMSE (Mini Mental State Examination), которую оценивали по общепринятой методике, в соответствии с которой при отсутствии когнитивных нарушений сумма баллов —28 и выше. При сумме от 24–27 баллов считают, что когнитивные нарушения являются преддементными, от 0 до 23 баллов — когнитивные нарушения относят к деменции различной степени выраженности. Тест обладает высокой специфичностью (В.В. Захаров и др., 2000). Анализ процесса запоминания проводился с помощью пробы на запоминание 10 слов по А.Р. Лурия (1995), при этом оценивался объем кратковременной памяти — количество воспроизведенных слов после 1 предъявления, продуктивность запоминания — максимальное количество слов, которое мог запомнить больной за 6 повторений, количество и характер ошибок в процессе заучивания, объем долго-временной памяти — количество слов, воспроизведенных через 30 мин после заучивания.

Исследование церебральной гемодинамики осуществляли с помощью дуплексно-триплексного сканера LOGIQ C-5 Premium. Эхолокация экстракраниальных сосудов проведена линейным датчиком с частотой 10 Мгц, визуализация интракраниальных сосудов — с помощью транскраниальной локации фазированным датчиком с частотой 2,5 MГц.

Результаты обследования больных и анализа материала собирали в электронной базе данных с помощью табличного редактора Microsoft Excel в составе Microsoft Office 2007 с последующим переводом в математико-статистические пакеты MATHCAD, STATISTIC фирмы STATSOFT.

Для оценки полученных результатов использовался непараметрический критерий — метод угловых отклонений Фишера, позволяющий оценить достоверность различий при виде распределения отличном от нормального. Для количественных переменных результаты представлены в виде выборочного среднего арифметического с указанием стандартного отклонения M (SD). Для оценки достоверности отличий сравниваемых величин использовали t-критерий Стъюдента. Статистически значимым считалось р < 0,05.

Статистическая обработка материала по клинико-инструментальным исследованиям проводилась с использованием прикладного статистического пакета STATISTICA 6.0 в соответствии с рекомендациями по обработке результатов медико-биологических исследований (К.С. Жижин, 2007).

Исследование проводилось с информированного согласия пациентов.

Результаты

Преобладающими основными диагнозами, на фоне которых произошел ИИ, явились: атеросклероз сосудов головного мозга (24,1%), гипертоническая болезнь различной стадии (38,4%) и их сочетание (37,6%). 2,6% пациентов страдали различного рода аритмиями, 31,6% — ишемической болезнью сердца. Сопутствующая патология в виде дегенеративно-дистрофических изменений шейного отдела позвоночника выявлены у трех четвертей наблюдаемых (74,4%), варикозной болезни нижних конечностей — у половины (57,7%), хронической сердечной недостаточности — у 29,5%.

Наиболее часто встречались среди всей когорты пациентов цефалгический, астенический синдромы и вегетососудистые нарушения. При сравнении ведущих синдромов основной и контрольной групп были выявлены достоверные различия в их распространенности внутри группы. В основной группе у каждого первого пациента присутствовал цефалгический синдром, у абсолютного большинства — астено-вегетативный и более половины — пирамидная недостаточность. Среди пациентов контрольной группы все синдромы встречались не более чем в 25% случаев.

У всех пациентов основной группы во время опроса отмечены жалобы, свидетельствующие о нарушении венозного оттока из полости черепа (утренние головные боли и отечность лица, симптомы «тугого воротника» и «высокой подушки»). Наличие венозной дисгемии подтверждалось у большинства пациентов результатами реоэнцефалографии.

На основании данных анкетирования и согласно балльному делению венозной дисрегуляции (ВЦД) по степени тяжести пациенты основной группы были в дальнейшем разбиты на три подгруппы по наличию ВЦД легкой, средней и тяжелой степени.

При более детальном изучении структуры заболеваемости каждой из подгрупп наше исследование показало, что наличие внутричерепной венозной дисфункции во многих случаях сопряжено с артериальной гипертензией различной степени, метаболическим синдромом у пациентов и дегенеративными изменениями в шейном отделе позвоночника, что позволяет принимать эти состояния как факторы риска развития и усугубления ВЦД. Также отягощенный коморбидный фон включал в себя варикозную болезнь нижних конечностей, хроническую обструктивную болезнь легких и хроническую сердечную недостаточность.

Среди общемозговых жалоб среди пациентов основной группы преобладала цефалгия различной степени (100% пациентов), головокружения, не связанные с колебаниями артериального давления и изменениями сердечного ритма (78,5%), снижение памяти (82,3%), интеллекта, эмоциональная недостаточность и повышенная плаксивость. Исследование выраженности когнитивных нарушений (КН) по шкале MMSE (табл. 1) и тесту «Запоминание 10 слов» (табл. 2) выявило достоверное различие между основной и контрольной группами, а также прямую зависимость ее от степени мозговой ВЦД. Это говорит о том, что нарушения венозного оттока из полости черепа при ИИ играет гораздо большую роль в формировании отдаленных последствий для интеллектуального статуса пациента, чем это принято считать. Поэтому целесообразность назначения венотонизирующих лекарственных средств в комплексной терапии ИИ следует исследовать более детально.

Таблица 1. Выраженность КН в зависимости от степени тяжести венозной церебральной дисфункции

Table 1. Severity of cognitive impairment depending on the severity of venous cerebral dysfunction

Степень КН	ВЦД I	ВЦД II	ВЦД III	КГ
	MMSE (баллы), М ± σ
Легкие КН	22,3 + 0,2	22,1 + 1,2	20,3 + 0,7	22,6 + 0,2
Умеренные КН	17,1 + 1,1	15,6 + 0,4	13,1 + 1,5	18,6 + 1,2

Таблица 2. Снижение памяти по тесту «Запоминание 10 слов», (M ± σ)

Table 2. Decrease in memory by the test «Remembering 10 words», (M ± σ)

Временной интервал	ВЦД I	ВЦД II	ВЦД III	Контрольная группа
Сразу после заучивания	5,9 ± 0,3	5,1 ± 0,33	4,8 ± 0,22	6,5 ± 0,21
Через 10 мин	4,7 ± 0,29	3,9 ± 0,35	3,8 ± 0,3	5,1 ± 0,26
Через 20 мин	4,0 ± 0,29	3,1 ± 0,38	2,9 ± 0,33	4,3 ± 0,28

Из инструментальных методов наиболее интересными представляются результаты РЭГ и дуплексного сканирования сосудов.

По данным РЭГ (рис. 1) затруднение венозного оттока различной степени достоверно преобладало у пациентов основной группы по сравнению с контрольной (68,0% случаев). В основном как в группе с ВЦД, так и в группе без нее наблюдались артериально-гипертонический тип РЭГ, снижение пульсового кровенаполнения и вертеброгенное влияние на позвоночные артерии.

Рисунок 1. Показатели РЭГ в каротидной системе

Figure 1. Rheoencephalography indicators in the carotid system

Дуплексное сканирование экстра- и интракраниальных сосудов выявило следующие закономерности. Линейная скорость кровотока (ЛСК) по общей сонной артерии (ОСА) при наличии ВЦД достоверно снижается в обратно пропорциональной зависимости от степени выраженности ВЦД. Такие данные получаются и при сравнении минимальной и максимальной линейных скоростей, но при этом в правой ОСА эти изменения выражены в значительно меньшей степени. Объемная скорость кровотока в ОСА, внутренней сонной артерии (ВСА) и позвоночной артерии (ПА), а также суммарная скорость кровотока также достоверно снижаются с прогрессированием ВЦД (табл. 3).

Таблица 3. Данные объемной скорости кровотока (Q, мл/мин) экстракраниальных артерий в зависимости от стадии ВЦД, М ± σ

Table 3. Data of the volumetric blood flow (Q, ml/min) of extracranial arteries depending on the stage of venous cerebral dysfunction, M ± σ

Q	ВЦД I	ВЦД II	ВЦД III	Контрольная группа
ОСА	545,2 ± 71,5	495,8 ± 96,1	468,2 ± 91,4	523,6 ± 89,3
ВСА	274,1 ± 48,4	246,2 ± 39,4	213,6 ± 48,0	292,6 ± 68,5
ПА	92,5 ± 26,1	81,6 ± 29,3	54,9 ± 240,4	96,3 ± 35,5
Q summ	754,7 ± 15,1	634,4 ± 106,1	578,9 ± 78,2	798,4 ± 84,7

Примечание: для межгруппового сравнения полученных результатов применялся метод угловых отклонений Фишера с указанием стандартного отклонения.

Note: for the intergroup comparison of the obtained results the Fisher’s angular deviation method with the standard deviation was used.

Снижение скорости кровотока в приносящих венах головного мозга при наличии атеросклеротического поражения и низкой фракции выброса влияет на изменения внутричерепного кровенаполнения незначительно. Но повышение скорости кровотока приводит к дисбалансу притока и оттока и повышению ВЧД в геометрической прогрессии. В этих условиях происходит шунтирование тока крови и нарушение насыщения мозга кислородом и глюкозой.

У всех лиц контрольной группы кровоток в базальной вене Розенталя с двух сторон и в прямом синусе имел монофазный характер. Параметры кровотока в подгруппах ВЦД представлены в табл. 4.

Таблица 4. Параметры кровотока в интракраниальных венах в зависимости от стадии ВЦД

Table 4. Blood flow parameters in intracranial veins depending on the stage of venous cerebral dysfunction

 

Группы	ВЦД I		ВЦД II		ВЦД III
Параметры	V max, см/с	PI	V max, см/с	PI	V max, см/с
Вена Розенталя	12,8 ± 5,4	0,41 ± 0,08	21,8 ± 7,2	0,28 ± 0,08	23,4 ±7,2
Прямой синус	20,1 ± 6,2	0,48 ± 0,07	29,6 ± 7,8	0,32 ± 0,07	31,2 ± 6,2

Примечание: для межгруппового сравнения полученных результатов применялся метод для межгруппового сравнения, полученных результатов, применялся метод угловых отклонений Фишера с указанием стандартного отклонения.

Note: for the intergroup comparison of the obtained results, the method for the intergroup comparison of the obtained results was used, the Fisher’s angular deviation method with the standard deviation was used.

При оценке количественных параметров венозного кровообращения головного мозга у больных основной группы было выявлено затруднение кровотока при обычной визуализации интракраниальных вен. При этом по глубокой венозной системе отмечали значительное возрастание ЛСК на фоне выраженного уменьшения PI во всех подгруппах пациентов с ВЦД. При этом достоверно отличались параметры основной и контрольной групп, по подгруппам отмечалась лишь тенденция к изменениям гемодинамических показателей.

Применение методов визуализации в сочетании с клиническими и нейрофизиологическими исследованиями позволяет оптимизировать этиопатогенетическую терапию и реабилитацию раннего восстановительного периода ИИ, в которой обязательно должны учитываться особенности венозной гемодинамики у каждого пациента, так как это влияет на степень когнитивных расстройств и последствий ИИ для интеллекта и качества жизни больного. Такая терапия должна быть направлена на улучшение венозного оттока из полости черепа и восстановление гемодинамического резерва сосудов головного мозга.

Вторым этапом исследования было включение в группе пациентов с ВЦД в протокол терапии ИИ венотонизирующих препаратов. Оценивались средние значения ЛСК до и после назначения медикаментов и величина дисперсии этого показателя. Для оценки эффективности влияния медикаментозных средств, оказывающих действие на венозное кровообращение в комплексной терапии больных хронической ишемией мозга, использовались два показателя: уровень регулирования (средние значения показателей) и рассеяние величин около этого уровня. Венотонизирующие препараты (гливенол или венорутон рандомно, вне зависимости от степени выраженности ВЦД) назначались 60-дневным курсом, показатели церебрального гемодинамического резерва оценивались на 60-й день их применения.

Включение венотоников в комплексную терапию ИИ в раннем восстановительном периоде привело к улучшению венозного оттока, включению компенсаторных процессов, восстановлению ауторегуляции кровотока, уменьшению дисбаланса и нормализации гемодинамического резерва головного мозга, что в конечном итоге определяет улучшение качества жизни и успех реабилитационных мероприятий по восстановлению утраченных функций (табл. 5).

Таблица 5. Оценка дисперсии после курса лечения с назначением «венотоников» у больных с ВЦД

Table 5. Assessment of variance after a course of treatment with prescription of «vein tonics» in patients with venous cerebral dysfunction

Показатели	Без «венотоников»			Прием «венотоников»			Кэ
	Э1	Э2	Э3	Э1	Э2	Э3
ЛСК вена Розенталя, см/с	17,8	16,9	1,05	18,3	15,1	1,21	115,0%
ЛСК глазничная вена, см/с	24,8	23,7	1,04	23,9	22,3	1,07	103,0%
Индекс вазомоторной реактивности (ИВМР)	187,1	145,3	1,28	200,3	96,5	2,07	161,0%
Индекс растяжимости вен (ИРВ)	229,6	221,7	1,03	290,1	248,2	1,17	114,0%

Примечание: Э1 — оценка дисперсии у больных до лечения; Э2 — оценка дисперсии у больных после второго курса лечения; Э3 — оценка дисперсии у больных после второго курса лечения с назначением «венотоников»; Кэ — коэффициент эффективности.

Note: E1 — assessment of variance in patients before treatment; E2 — assessment of variance in patients after the second course of treatment; E3 — assessment of variance in patients after the second course of treatment with prescription of «vein tonics»; Er — effectiveness ratio.

 Выводы

Таким образом, анализ данных в группе пациентов в раннем восстановительном периоде ИИ средней степени тяжести, получавших в течение 2 месяцев комплексную терапию, включающую венопротекторные и венотонизирующие препараты, показывает более отчетливое снижение дисперсии показателей мозговой гемодинамики, чем при воздействии только на артериальное звено мозгового кровообращения. При этом средние показатели мозгового кровообращения существенно не меняются. При легкой степени ВЦД положительные изменения наблюдаются уже после первого курса терапии; при более выраженной венозной дисгемии улучшение носит отсроченный характер и может потребовать повторных курсов приема медикаментов веноориентированного воздействия.

В целом, результаты данного исследования подтверждают значимость венозной дисциркуляции при такой сосудистой патологии, как острые нарушения мозгового кровообращения. Стоит помнить о венозной составляющей церебрального кровотока, так как выраженность нарушений оттока из полости черепа влияет на отдаленные прогнозы восстановления и реабилитации после ишемической атаки в плане когнитивной дисфункции и снижения памяти, интеллекта и эмоционального фона, а также на качество жизни пациента. Для объективной оценки состояния церебральной гемодинамики следует использовать все доступные клинические, визуализационные и нейрофизиологические методы для определения возможной коррекции терапии, в которой сосудистому компоненту в настоящее время уделяется мало внимания. Для стабилизации и нормализации гемодинамического баланса в полости черепа следует применять венотонизирующие и венопротекторные препараты, которые, помимо прямого действия на венозный тонус, оказывают благотворное противовоспалительное действие на венозный эндотелий, улучшают его барьерную функцию, способствуют сохранению структурной целостности венозных сосудов, улучшают их функциональное состояние.

ЛИТЕРАТУРА

1. Seifert H.A., Pennypacker K.R. Molecular and cellular immune responses to ischemic brain injury // Translational Stroke Research. — 2014. — Vol. 5. — P. 543–553.
2. Silva N.A., Sousa N., Reis R.L. et al. From basics to clinical: a comprehensive review on spinal cord injury // Progress in neurobiology. — 2014. — Vol. 114. — Р. 25-57.
3. Tso M.K., Macdonald R.L. Acute microvascular changes after subarachnoid hemorrhage and transient global cerebral ischemia // Stroke research and treatment. — 2013. — P. 11–18.
4. Mursch K., Wachter A., Radke K. et al. Blood flow velocities in the basal vein after subarachnoid haemorrhage. A prospective study using transcranial duplex sonography // Acta Neurochir (Wien). — 2001. — Vol. 143. — P. 793–799.
5. Takahashi A., Ushiki T., Abe K. et al. Cytoarchitecture of periendothelial cells in human cerebral venous vessels as compared with the scalp vein. A scanning electron microscopic study // Archives of histology and cytology. — 1994. — Vol. 57. — P. 331–339.
6. Chen S., Chen Y., Xu L. et al. Venous system in acute brain injury: Mechanisms of pathophysiological change and function // Experim. Neurol. — 2015. — Vol. 272. — P. 4–10.
7. Kilic T., Akakin A. Anatomy of cerebral veins and sinuses // Frontiers of neurology and neuroscience. — 2008. — Vol. 23. — P. 4-15.
8. Yu W., Rives J., Welch B. et al. Hypoplasia or occlusion of the ipsilateral cranial venous drainage is associated with early fatal edema of middle cerebral artery infarction // Stroke. — 2009. — Vol. 40. — P. 3736–3739.
9. Lauw M.N., Barco S., Coutinho J.M. et al. Cerebral venous thrombosis and thrombophilia: a systematic review and meta-analysis // Semin Thromb Hemost. — 2013. — Vol. 39. — P. 913–927.
10. Li Q., Khatibi N., Zhang J.H. Vascular neural network: the importance of vein drainage in stroke // Translational Stroke Research. — 2014. — Vol. 5. — P. 163–166.
11. Семенов С.Е., Коваленко А.В., Молдавская И.В. и др. Диагностика и роль церебрального венозного полнокровия в течении и исходах негеморрагического инсульта // Комплексные проблемы сердечно-сосудистых заболеваний. — 2014. — № 3. — С. 108–117.
12. Гафуров Б.Г., Аликулова Н.А., Назарова Ж.А. Роль церебральной венозной дисгемии в формировании хронической недостаточности мозгового кровообращения // Фундаментальные основы инновационного развития науки и образования. — Пенза, 2019. — С. 223–242.

REFERENCES

1. Seifert H.A., Pennypacker K.R. Molecular and cellular immune responses to ischemic brain injury. Translational Stroke Research, 2014, vol. 5, pp. 543–553.
2. Silva N.A., Sousa N., Reis R.L. et al. From basics to clinical: a comprehensive review on spinal cord injury. Progress in neurobiology, 2014, vol. 114, rr. 25-57.
3. Tso M.K., Macdonald R.L. Acute microvascular changes after subarachnoid hemorrhage and transient global cerebral ischemia. Stroke research and treatment, 2013, pp. 11–18.
4. Mursch K., Wachter A., Radke K. et al. Blood flow velocities in the basal vein after subarachnoid haemorrhage. A prospective study using transcranial duplex sonography. Acta Neurochir (Wien), 2001, vol. 143, pp. 793–799.
5. Takahashi A., Ushiki T., Abe K. et al. Cytoarchitecture of periendothelial cells in human cerebral venous vessels as compared with the scalp vein. A scanning electron microscopic study. Archives of histology and cytology, 1994, vol. 57, pp. 331–339.
6. Chen S., Chen Y., Xu L. et al. Venous system in acute brain injury: Mechanisms of pathophysiological change and function. Experim. Neurol, 2015, vol. 272, pp. 4–10.
7. Kilic T., Akakin A. Anatomy of cerebral veins and sinuses. Frontiers of neurology and neuroscience, 2008, vol. 23, pp. 4-15.
8. Yu W., Rives J., Welch B. et al. Hypoplasia or occlusion of the ipsilateral cranial venous drainage is associated with early fatal edema of middle cerebral artery infarction. Stroke, 2009, vol. 40, pp. 3736–3739.
9. Lauw M.N., Barco S., Coutinho J.M. et al. Cerebral venous thrombosis and thrombophilia: a systematic review and meta-analysis. Semin Thromb Hemost, 2013, vol. 39, pp. 913–927.
10. Li Q., Khatibi N., Zhang J.H. Vascular neural network: the importance of vein drainage in stroke. Translational Stroke Research, 2014, vol. 5, pp. 163–166.
11. Semenov S.E., Kovalenko A.V., Moldavskaya I.V. et al. Diagnosis and the role of cerebral venous congestion during and outcomes of non-hemorrhagic stroke. Kompleksnye problemy serdechno-sosudistykh zabolevaniy, 2014, no. 3, pp. 108–117 (in Russ.).
12. Gafurov B.G., Alikulova N.A., Nazarova Zh.A. Rol’ tserebral’noy venoznoy disgemii v formirovanii khronicheskoy nedostatochnosti mozgovogo krovoobrashcheniya [The role of cerebral venous dysgemia in the formation of chronic cerebrovascular insufficiency]. Fundamental’nye osnovy innovatsionnogo razvitiya nauki i obrazovaniya. Penza, 2019. Pp. 223–242.