УДК 616.831.9-002.1

С.В. ХАЛИУЛЛИНА¹, Д.Е. ДОЛОВСКОВА², Е.Ю. АЛАТЫРЕВ², П.Н. ЕМЕЛЬЯНОВА²

 ¹Казанский государственный медицинский университет МЗ РФ, г. Казань

²Республиканская клиническая инфекционная больница им. проф. А.Ф. Агафонова МЗ РТ, г. Казань

 Контактная информация:

Халиуллина Светлана Викторовна — д.м.н., профессор кафедры детских инфекций

Адрес: 420012, г. Казань, ул. Бутлерова, 49, тел.: +7 (843) 267-80-06, e-mail: svekhal@mail.ru

 Поражение нервной системы не типично для парвовирусной инфекции, тем не менее сообщений о подобных наблюдениях становится все больше. Мы описываем случай менингита, ассоциированного с парвовирусом В19 у восьмимесячного ребенка без гематологических заболеваний и иммунодефицита, протекавшего одновременно со стафилококковым энтероколитом. Диагноз был выставлен на основании обнаружения ДНК парвовируса В19 в ликворе и антител (IgM) в крови. Клиническая симптоматика была скудной, классический синдромокомплекс менингита не наблюдали. Типичных проявлений инфекционной эритемы также не было. Лечение включало введение внутривенного иммуноглобулина, короткий курс глюкокортикостероидов. Выздоровление наступило через 20 дней от начала заболевания. Наблюдение в течение месяца после выписки из стационара не показало значимых отклонений в состоянии здоровья ребенка.

Ключевые слова: парвовирусная инфекция, менингит, парвовирус В19, дети.

 

S.V. KHALIULLINA¹, D.E. DOLOVSKOVA², E.YU. ALATYREV², P.N. EMELYANOVA²

 ¹Kazan State Medical University, Kazan

²Republic Clinical Infectious Diseases Hospital named after Prof. A.F. Agafonov, Kazan

Meningitis associated with B19 parvovirus in a child

 Contact details:

Khaliullina S.V. — MD, Professor of the Department of Pediatric Infections

Address: 49 Butlerov St., Kazan, Russian Federation, 420012, tel.: +7 (843) 267-80-06, e-mail: svekhal@mail.ru

Damage to the nervous system is not typical for parvovirus infection, however, reports of such observations are becoming more and more widespread. We describe a case of meningitis associated with B19 parvovirus in an eight-month-old child without hematological diseases and immunodeficiency, which occurred simultaneously with staphylococcal enterocolitis. The diagnosis was made based on the detection of parvovirus B19 DNA in the cerebrospinal fluid and antibodies (Ig M) in the blood. Clinical symptoms were sparse, and the classic meningitis syndrome complex was not observed. There were also no typical manifestations of erythema infectiosum. Treatment included the administration of intravenous immunoglobulin and a short course of glucocorticosteroids. Recovery occurred 20 days after the disease onset. Observation for a month after discharge from the hospital did not show significant deviations in the child’s health.

Key words: parvovirus infection, meningitis, parvovirus B19, children.

 

Традиционно считается, что парвовирус В19 у детей может вызывать инфекционную эритему, артриты — у взрослых, тяжелую анемию и транзиторный апластический криз — у лиц с патологией клеток эритроцитарного ростка и, наконец, неиммунную водянку плода при внутриутробном заражении [1, 2]. В последние 10 лет появились публикации о развитии других клинических проявлений при инфицировании этим вирусом.

В прошлом веке было показано, что продуктивная инфекция парвовируса B19 (PVB19) реализуется с участием эритроидных клеток-предшественников, несущих на своей поверхности глобозид (антиген эритроцита Р) и нейтральный гликолипид [2–4]. Именно этот феномен — присутствие глобозида на гепатоцитах, мегакариоцитах, эндотелиальных клетках, кардиомиоцитах делает эти клетки потенциальной «мишенью» для PVB19 [4, 5]. Количество вируса, воспроизводимого в такой ситуации сравнительно невелико, однако его неструктурный белок (NS1) индуцирует апоптоз, что, возможно, и лежит в основе самых разных клинических проявлений парвовирусной инфекции [2]. В 2023 г. Gloria Bua с соавт. показали, что, проникая через плаценту и заражая плод, PVB19 может персистировать в разных тканях ребенка после рождения [6]. Исследователи выделили мезенхимальные стромальные / стволовые клетки костного мозга, инфицированные парвовирусом В19. Описаны ассоциации PVB19 с миокардитами [7], поражением почек [8], печени [9] и т. д., немалое количество публикаций посвящено описанию поражений нервной системы [1, 10].

Представляем описание клинического наблюдения за ребенком 8 месяцев, находившемся на госпитализации в Республиканской клинической инфекционной больнице им. проф. А.Ф. Агафонова (РКИБ) с диагнозом «Острый менингит, вызванный парвовирусом В19. Сопутствующая патология: острая кишечная инфекция, обусловленная S.aureus, гастроэнтероколит. Обезвоживание 1–2 ст. (4–5 баллов по шкале CDS). Анемия микроцитарная нормохромная, средней тяжести».

Заболевание началось с вялости ребенка на фоне нормальной температуры, снижения аппетита, однократной рвоты. В последующие два дня рвота повторялась до 4 раз за сутки. На третий день болезни температура тела поднялась до 37,5 ºС, вялость нарастала. С 4 суток заболевания — пиретическая температура, жидкий стул (рис. 1), зеленого цвета, с примесью слизи до 2–4 раз за сутки. На 7 день болезни обратились в ЦРБ, где ребенку назначены жаропонижающие препараты, цефиксим в сиропе. В связи с отсутствием положительной динамики переведен в РКИБ г. Казани.

Рисунок 1 Последовательность возникновения основных жалоб от начала болезни до выписки из стационара. * — смена антибактериального препарата связана с результатами антибиотикочувствительности S. aureus

Figure 1. Sequence of the main complaints from the disease onset to the discharge from hospital. * — change of antibacterial preparation due to the results of S. aureus antibiotic sensitivity

На момент поступления состояние оценено как среднетяжелое за счет инфекционно-токсического синдрома (ИТС), кишечного синдрома, обезвоживания, синдрома ангины. Вялый, сонлив, неактивный, лежит в одном положении, не переворачивается (14 баллов по модифицированной шкале комы Глазго для младенцев). Температура тела 37 ºС, масса тела 8,9 кг, рост 71 см, окружность головы 45 см. Частота дыхания, частота сердечных сокращений, сатурация крови кислородом и артериальное давление в пределах возрастной нормы. Менингеальные знаки отрицательные. Большой родничок (б/р) не выбухает, не пульсирует. Кожные покровы физиологической окраски, без сыпи, слизистые суховаты, тургор тканей, эластичность не снижены. По органам — без патологии. Живот не вздут, «чувствительный» при пальпации, сигмовидная кишка не спазмирована, анус сомкнут. Диурез, со слов мамы, снижен, мочится редко малыми порциями. Стул кашицей, необильный, зеленоватого цвета с примесью слизи.

Анамнез жизни ребенка без особенностей. В неонатальном периоде — физиологическая желтуха, вакцинирован по календарю, физическое и нервно-психическое развитие соответствуют возрасту. На грудном вскармливании. Из перенесенных заболеваний — легкая респираторная инфекция. На диспансерном учете не состоит, аллергии нет.

На этапе приемного отделения ребенку проведена замена антибиотика на цефтриаксон внутривенно. Назначена пероральная и парентеральная регидратация.

Результаты лабораторного обследования представлены в табл. 1.

Таблица 1. Результаты лабораторного обследования

Table 1. Laboratory research results

Лабораторные тесты	Полученные результаты				Референсные значения
общеклинический анализ крови
	8 д/б, 1 д/г	11 д/б, 4 д/г		17 д/б, 10 д/г
лейкоциты	13,4	33,2		9,2	6,0–11 х 109/л
нейтрофилы	6,9	16,9		2,8	1,5–7 х 109/л
лимфоциты	3,26	10,64		5,1	1–3,7 х 109/л
моноциты	3,27	1,84		1,12	0–0,7 х 109/л
эозинофилы	0	0		0,12	0–0,4 х 109/л
базофилы	0	0,09		0,04	0–0,1 х 109/л
эритроциты	3,59	3,74		3,94	4,0–4,5 х 1012/л
средний объем эритроцита	75,5	80,5		79	77–101 фл
среднее содержание гемоглобина в эритроците	26,5	26,5		27	26–34 пг
гемоглобин	95	99		107	120–140 г/л
гематокрит	59	30,1		31,1	35–50%
тромбоциты	270	750		343	100–400 х 109/л
ретикулоциты	–	0,45		–	0,2–1%
биохимический анализ крови
	8 д/б, 1 д/г		15 д/б, 8 д/г
билирубин общий	7,5		6,6		5–21 мкмоль/л
аланинаминотрансфераза	38,6		37,5		0–40 Ед/л
аспартатаминотрансфераза	64,4		36		0–38 Ед/л
мочевина	4		4,6		2,5–6 ммоль/л
креатинин	38		28		23–68
глюкоза	6,5		4,2		3,3–5,6 ммоль/л
альфа-амилаза	7		—		0–100 Ед/л
альбумин	36,4		—		35–50 г/л
общий белок	61,4		51,7		55–70 г/л
СРБ	424,93		0,9		0–5 мг/л
ферритин	433,7		146		7–140 мкг/л
прокальцитонин	58,55		0,12		0–0,046 нг/мл
кислотно-основное состояние (представлены основные показатели и отклонение от нормы)
	8 д/б, 1 д/г		17 д/б, 10 д/г
рСО2	37		48,5		41–51 мм рт. ст.
содержание двуокиси углерода	22,9		31		27–33 ммоль/л
рН	7,379		7,392		7,25–7,44
сBase	-2,9		3,0		-2,0–3,0 ммоль/л
натрий	125		135		135–145 ммоль/л
калий	4,2		4,1		3,5–5,1 ммоль/л
кальций ионизированный	1,23		1,14		1,13–1,32 ммоль/л
коагулограмма
протромбиновое время	10,9		11,2		9,7–11,8 сек
протромбиновый индекс	100,9		101		78,1–123,3%
процент протромбина по Квику	106,9		104,2		70–120 %
МНО	0,99		0,99		0,9–1,27
фибриноген	5,5		4,8		2,2–5,0 г/л
АЧТВ	24,5		30,2		23,4–31,5 сек
антитромбин	69,4		84,7		79–119,8%
Д-димер	4459		1296		0–440 нг/мл
метод амплификации нуклеиновых кислот (включая ПЦР) — кровь или смыв из носоглотки (для SARS-CoV-2, возбудителей ОРВИ, гриппа) или ликвор (для PVB19, энтеровируса)
ДНК/РНК возбудителей ОРВИ, в т. ч. РНК бокавируса в смыве из носоглотки			не обнаружено
РНК SARS-CoV-2, возбудители ОРВИ, грипп			не обнаружено
ДНК ЦМВ, ЭБВ, ВГЧ-6, ВЗВ1 (кровь, ликвор), РНК энтеровируса (ликвор)			не обнаружено
ДНК N. meningitidis, H. ifluenzae, S. pneumoniae			необнаружено
ДНК PV В19 в ликворе			обнаружено
бактериологическое исследование
кровь			роста микрофлоры не выявлено
моча			роста микрофлоры не выявлено
ликвор			роста микрофлоры не выявлено
смыв из зева			S.aureus 10^5 КОЕ/мл
фекалии			патогенная кишечная флора (шигеллы, сальмонеллы, диареегенныеэшерихии) не обнаружены S.aureus10^7 КОЕ/мл
Серологические исследования
Mumpsvirus IgM (антитела к вирусу эпидемического паротита)			не обнаружены
Антитела IgM кPV			обнаружены
Антитела IgG кPV			не обнаружены

Примечание: ¹ — ЦМВ, ЭБВ, ВГЧ-6, ВЗВ — цитомегаловирус, Эпштейна — Барра вирус, вирус герпеса человека-6, варицелла-зостер вирус.

Note: ¹ — ЦМВ, ЭБВ, ВГЧ-6, ВЗВ — cytomegalovirus, Epstein — Barr virus, human herpes virus-6, varicella-zoster virus.

В общеклиническом анализе крови были выявлены признаки воспаления, причем, если в начале и в конце госпитализации они больше соответствовали вирусной природе заболевания, то начиная с 10–11 дня болезни это была классическая «бактериальная кровь». Замена антибиотика привела к нормализации показателей. Биохимический анализ крови уже при поступлении демонстрировал выраженные изменения, характерные для бактериального процесса, причем уровни СРБ и прокальцитонина были исключительно высокими. Изменений в общем анализе мочи не выявили, в копроцитограмме наличие лейкоцитов (15–20 в поле зрения) указывало на колитический синдром. Антигенов рота- и норовирусов в фекалиях методом иммунохроматографического анализа не обнаружили. Инструментальные методы диагностики (УЗИ органов брюшной полости и забрюшинного пространства, ЭКГ, ЭХО-КГ, нейросонография и рентгенография органов грудной клетки) выявить очаг бактериальной инфекции не помогли.

Несмотря на проводимую терапию, состояние ребенка сохранялось тяжелым за счет симптомов интоксикации, общемозговой симптоматики, метаболических нарушений. На фоне проводимой регидратации проявления эксикоза практически купировались, и появилась напряженность и пульсация большого родничка. При этом менингеальных симптомов, вынужденной позы не было, рвота не повторялась (на фоне введения метоклопрамида). В связи с имеющимися симптомами, не позволяющими исключить поражение центральной нервной системы, воспалительными изменениями в общеклиническом и биохимическом анализах крови, на 9 день болезни, 2 день госпитализации ребенку проведена люмбальная пункция. Результаты исследования ликвора показали наличие лейкоцитов 111–112 в мкл, преимущественно за счет лимфоцитов (84,8%), снижение рН до 7,0, незначительное повышение уровня глюкозы до 4,1 ммоль/л и снижение хлоридов до 114 ммоль/л. При этом ликвор был прозрачным, бесцветным, реакция Панди была отрицательной. Бактериологическое исследование спинномозговой жидкости не показало роста микрофлоры, а ПЦР выявила ДНК парвовируса В19 (табл. 1). Обследование ликвора на PVB19 было проведено в связи с отрицательными результатами исследований, направленных на выявление основных возбудителей серозных менингитов. Уточним, что определение ДНК PVB19 в крови не выполнили, но обнаружили IgM к антигенам вируса. По получении положительного результата, ребенку был введен внутривенный иммуноглобулин (ВВИГ). Для предупреждения возможных осложнений менингита были назначены короткие курсы дексаметазона и фуросемида.

В связи с выраженными лабораторными признаками бактериального воспаления (СРБ 424,93 мг/л, прокальцитонин 58,55 нг/мл, лейкоцитоз (на 4 день госпитализации составил 33,2 ^10⁹/л) с нейтрофильным сдвигом, высокий уровень ферритина и Д-димера) особое внимание было уделено поиску бактериального очага инфекции. Исследовали стерильность крови, мочи, ликвора. Проводили бактериологическое исследование смывов из носоглотки и фекалий. Выделение из кишечника золотистого стафилококка в сочетании с клинической симптоматикой и изменениями в копроцитограмме указывало на энтероколит. Уверенности в диагнозе добавила клиническая эффективность антибактериальной терапии и нормализация лабораторных показателей. Через 13 дней стационарного лечения ребенок был выписан домой в удовлетворительном состоянии. По-видимому, мы имели дело со стафилококковым энтероколитом, послужившим предрасполагающим фактором к развитию нетипичной клиники парвовирусной инфекции В19.

Обсуждение и выводы

Клиника поражения нервной системы при инфицировании PVB19 описана, более того, таких публикаций становится все больше [1, 10]. Чаще всего в качестве неврологических проявлений парвовирусной инфекции описывают поражение ЦНС (более половины случаев), периферической нервной системы (около 30%) [1, 10, 11].

Механизмы поражения нервной системы при инфицировании PVB19 до конца неясны. Обсуждаются варианты прямого цитопатического действия вируса, поскольку есть доказательства непосредственного выделения возбудителя из нервной ткани умерших [1]. Однако необходимо учитывать возможность персистенции вируса и у здоровых людей без клинических симптомов заболевания, которое описано [10, 12, 13]. Эффективность лечения стероидами указывает на возможный иммунопатологический механизм. Кроме того, доказано повышение уровня цитокинов в спинномозговой жидкости, что может привести к гипервоспалительным реакциям. Возможно, имеет значение нарушение микроциркуляции, связанное с поражением эндотелиальной выстилки сосудов. Выявлены случаи отложения иммунных комплексов на эндотелиальных клетках, что приводило к развитию некротического васкулита или васкулита гиперчувствительности, вторичных по отношению к инфекции B19 [1, 14]. По-видимому, механизм поражения нервной ткани при инфицировании PVB19 сложный и связан со множеством факторов.

Метаанализ 89 исследований, проведенный Barah F. с соавт. в 2014 г., описывает 129 пациентов в возрасте от 1 дня до 75 лет (средний возраст 12,5 лет) [1]. Важно, что 77,5% пациентов, вошедших в исследования, не имели признаков иммунодефицитного состояния, а около 40% не имели специфических симптомов парвовирусной инфекции, их обследовали на PVB19, поскольку других причин поражения нервной системы выявить не смогли, или в рамках скрининга. Типичную для инфекционной эритемы сыпь наблюдали у каждого третьего, анемию выявили примерно у 40%, поражение суставов — у 9%. Основная доля клинических вариантов приходилась на менингиты, энцефалиты, менингоэнцефалиты и энцефалопатии. Результаты анализа спинномозговой жидкости (СМЖ) показали разнонаправленный характер: примерно у половины больных количество клеток оставалось в пределах нормы, у 40% выявили повышение уровня белка, у 5% — снижение уровня глюкозы. Нейровизуализационные исследования также были малоинформативными: у 35% обследованных отклонений показателей от нормы не наблюдали. В отношении прогноза авторы указали высокую вариабельность, поскольку было зарегистрировано 14% летальных исходов, у 26% диагностировали долгосрочные неврологические нарушения, начиная от легких трудностей с изучением языка и невнятной речи до умственной и двигательной отсталости. При этом авторы указывают на высокую долю спонтанного излечения при менингитах, обусловленных PVB19 [1].

Похожий метаанализ провел Douvoyianni M. с соавт. в 2009 г. [10]. Авторы исследования суммировали результаты 81 наблюдения, включавших 62 пациента с поражениями ЦНС (энцефалопатия, энцефалит, менингоэнцефалит, менингит, инсульт, судороги, хорея, мозжечковая атаксия и опсоклонус) и периферической нервной системы (синдром Гийена — Барре, краниальные и периферические невропатии, невропатию плечевого сплетения и синдром запястного канала), развившимися на фоне инфицирования PVB19. Поражение ЦНС чаще регистрировали у детей (средний возраст 8 лет), а ПНС — у взрослых (средний возраст 29,5 лет), 68% обследованных не имели признаков иммунодефицитного состояния. Сыпь наблюдали у 36% участников, артралгию или артрит — у 17%. Синдромокомплекс менингита диагностировали у 14,8%, средний возраст больных составил 11,6 лет. У большинства пациентов выявили типичные клинические проявления менингита: лихорадку, ригидность затылочных мышц, тошноту, рвоту и головную боль, сыпь наблюдали примерно у 30%. Изменения в СМЖ обнаружили не у всех пациентов: среднее значение цитоза составило 9–24 клеток в микролитре (наблюдали у 51%), преимущественно за счет лимфоцитов, уровень белка был повышен также у 51%, уровень глюкозы снижен у 12%. ДНК PVB19 в ликворе определили у 81%, в сыворотке крови — у 85%, у остальных диагноз был подтвержден выявлением специфических IgM в крови или ликворе. Длительность симптомов заболевания колебалась от 2 до 30 дней. За исключением 1 пациента, который умер, все пациенты полностью выздоровели [10].

Оба исследования указывают на относительную эффективность ВВИГ и стероидов, увеличивающуюся при их совместном применении, подчеркивая при этом необходимость дальнейшего изучения разных схем терапии.

Описаны случаи сочетанного течения парвовирусной инфекции с неврологическими симптомами и другими инфекционными заболеваниями [11]. Так, Ferreira N. с соавт. описали случай энцефалопатии, вызванной PVB19, ассоциированной с Haemophilus influenzae менингитом у новорожденной девочки [15].

Показано, что у младенцев, детей и подростков с необъяснимым менингоэнцефалитом частота обнаружения PVB19 может достигать 3–4,3% [11, 15].

Изучена частота выявления PVB19 у пациентов с клиникой острого инфекционного заболевания [16, 17]. Было отобрано более 2000 проб от 1484 госпитализированных пациентов с подозрением на заражение патогенным микроорганизмом. Частота инфицирования парвовирусом В19 составила 2,22%. Авторы указывают на возможность обнаружения PVB19 в различных жидкостях и тканях организма (особенно в спинномозговой жидкости) с помощью современных методов лабораторной диагностики (секвенирование метагенома нового поколения, mNGS) [17].

В описанном нами случае, у ребенка не наблюдали типичных для парвовирусной инфекции симптомов: кожа мальчика была без сыпи, внешних признаков поражения суставов не было, анемия была нетяжелой и непродолжительной. Ребенок не демонстрировал признаков иммунодефицитного состояния до момента госпитализации. Обнаружение ДНК вируса в ликворе в сочетании со специфическими IgM позволило выставить диагноз парвовирусной инфекции. Возможно нетипичное проявление заболевания было связано с практически одновременно развившейся клиникой стафилококкового энтероколита.

Введение иммуноглобулина не показало «мгновенного» эффекта, но этот момент совпал с наступлением улучшения состояния пациента. Возможно, правильный выбор антибактериального препарата в отношении стафилококковой инфекции усилил эффект, разграничить их влияние невозможно. Тем более  что мальчик получил курс стероидов. На фоне проведенного лечения ребенок был выписан в удовлетворительном состоянии. Дальнейшее наблюдение в течение месяца не показало значимых отклонений в здоровье.

Таким образом, клинические проявления парвовирусной инфекции не всегда ограничиваются типичной клинической симптоматикой, включающей синдром экзантемы, артралгии / артриты и анемию. По-видимому, полный спектр клинических симптомов и заболеваний, связанных с этим возбудителем, еще предстоит определить, но уже сейчас понятно, что это явление не настолько редкое, как принято считать.

Халиуллина С.В.

https://orcid.org/0000-0001-7763-5512

Доловскова Д.Е.

https://orcid.org/0009-0002-9832-2800

Алатырев Е.Ю.

https://orcid.org/0000-0002-9762-1334

Емельянова П.Н.

https://orcid.org/0009-0000-3980-7643

Литература

1. Barah F., Whiteside S., Batista S., Morris J. Neurological aspects of human parvovirus B19 infection: a systematic review // Rev. Med. Virol. — 2014. — Vol. 24 (3). — P. 154-68. DOI: 10.1002/rmv.1782
2. Heegaard E.D., Brown K.E. Human parvovirus B19 // Clin. Microbiol. Rev. — 2002. — Vol. 15 (3). — P. 485–505. DOI: 10.1128/CMR.15.3.485-505.2002
3. Mortimer P.P., Humphries R.K., Moore J.G., Purcell R.H., Young N.S. A human parvovirus-like virus inhibits haematopoietic colony formation in vitro // Nature. — 1983. — Vol. 302 (5907). — P. 426–429. DOI: 10.1038/302426a0
4. Sim J.Y., Chang L.Y., Chen J.M., Lee P.I., Huang L.M., Lu C.Y. Human parvovirus B19 infection in patients with or without underlying diseases // J. Microbiol. Immunol. Infect. — 2019. — Vol. 52 (4). — P. 534–541. DOI: 10.1016/j.jmii.2019.05.009
5. Adamson-Small L.A., Ignatovich I.V., Laemmerhirt M.G., Hobbs J.A. Persistent parvovirus B19 infection in non-erythroid tissues: possible role in the inflammatory and disease process // Virus Res. — 2014. — Vol. 22 (190). — P. 8–16. DOI: 10.1016/j.virusres.2014.06.017
6. Bua G., Marrazzo P., Manaresi E., Gamberini C., Bonsi L., Alviano F., Gallinella G. Non-permissive parvovirus B19 infection: a reservoir and questionable safety concern in mesenchymal stem cells // Int. J. Mol. Sci. — 2023. — Vol. 24 (9). — P. 8204. DOI: 10.3390/ijms24098204
7. Khatami A., Razizadeh M.H., Ghadirali M., Yazdani S., Bahadory S., Soleimani A. Association of parvovirus B19 and myocarditis/dilated cardiomyopathy: A systematic review and meta-analysis // Microb. Pathog. — 2022. — Vol. 162. — P. 105207. DOI: 10.1016/j.micpath.2021.105207.
8. Waldman M., Kopp J.B. Parvovirus B19 and the kidney // Clin. J. Am. Soc. Nephrol. — 2007. — Vol. 2 (1). — P. 47–56. DOI: 10.2215/CJN.01060307
9. Bihari C., Rastogi A., Saxena P., Rangegowda D., Chowdhury A., Gupta N., Sarin S.K. Parvovirus B19 associated hepatitis // Hepat. Res. Treat. — 2013. — Vol. 3. — P. 472027. DOI: 10.1155/2013/472027
10. Douvoyianni M., Litman N., Goldman D.L. Neurologic Manifestations Associated with Parvovirus B19 Infection // Clin. Infect. Dis. — 2009. — Vol. 48 (12). — P. 1713–1723. DOI: 10.1086/599042
11. Monteiro V.S., Baía-da-Silva D.C., Silva V.A., PivotoJoão G.A., Marinho E.P., Cubas-Vega N.C. et al. Neurological manifestations associated with parvovirus B19 infection in immunocompetent children: case series and systematic review // J. Tropic. Pediat. — 2021. — Vol. 67 (4). — P. 1–9. DOI: 10.1093/tropej/fmab078
12. Hobbs J.A. Detection of adeno-associated virus 2 and parvovirus B19 in the human dorsolateral prefrontal cortex // J. Neurovirol. — 2006. — Vol. 12. — P. 190–199.
13. Musiani M., Zerbini M., Gentilomi G., Plazzi M., Gallinella G., Venturoli S. Parvovirus B19 clearance from peripheral blood after acute infection // J. Infect. Dis. — 1995. — Vol. 172. — P. 1360–1363.
14. Barah F., Vallely P.J., Cleator G.M., Kerr J.R. Neurological manifestations of human parvovirus B19 infection // Rev. Med. Virol. — 2003. — Vol. 13. — P. 185–199.
15. Ferreira N.E., da Costa A.C., Kallas E.G., Silveira C.G.T., de Oliveira A.C.S., Honorato L. et al. Encephalopathy caused by human parvovirus B19 genotype 1 associated with haemophilus influenza meningitis in a newborn // Curr. Issues Mol. Biol. — 2023. — Vol. 45. — P. 6958–6966. DOI: 10.3390/cimb45090439
16. Zou Q., Chen P., Chen J., Chen D., Xia H., Chen L. et al. Multisystem involvement induced by human parvovirus B19 infection in a non-immunosuppressed adult: a case report // Front. Med. (Lausanne). — 2022. — Vol. 12 (9). — P. 808205. DOI: 10.3389/fmed.2022.808205
17. Guo J., Wang Y., Zhang M., Zheng H., Zang Q., Huang P. et al. Human parvovirus B19 infection in hospitalized patients suspected of infection with pathogenic microorganism // Front. Cell Infect. Microbiol. — 2022. — Vol. 1 (12). — P. 1083839. DOI: 10.3389/fcimb.2022.1083839

REFERENCES

1. Barah F., Whiteside S., Batista S., Morris J. Neurological aspects of human parvovirus B19 infection: a systematic review. Rev. Med. Virol, 2014, vol. 24 (3), pp. 154-68. DOI: 10.1002/rmv.1782
2. Heegaard E.D., Brown K.E. Human parvovirus B19. Clin. Microbiol. Rev, 2002, vol. 15 (3), pp. 485–505. DOI: 10.1128/CMR.15.3.485-505.2002
3. Mortimer P.P., Humphries R.K., Moore J.G., Purcell R.H., Young N.S. A human parvovirus-like virus inhibits haematopoietic colony formation in vitro. Nature, 1983, vol. 302 (5907), pp. 426–429. DOI: 10.1038/302426a0
4. Sim J.Y., Chang L.Y., Chen J.M., Lee P.I., Huang L.M., Lu C.Y. Human parvovirus B19 infection in patients with or without underlying diseases. J. Microbiol. Immunol. Infect, 2019, vol. 52 (4), pp. 534–541. DOI: 10.1016/j.jmii.2019.05.009
5. Adamson-Small L.A., Ignatovich I.V., Laemmerhirt M.G., Hobbs J.A. Persistent parvovirus B19 infection in non-erythroid tissues: possible role in the inflammatory and disease process. Virus Res, 2014, vol. 22 (190), pp. 8–16. DOI: 10.1016/j.virusres.2014.06.017
6. Bua G., Marrazzo P., Manaresi E., Gamberini C., Bonsi L., Alviano F., Gallinella G. Non-permissive parvovirus B19 infection: a reservoir and questionable safety concern in mesenchymal stem cells. Int. J. Mol. Sci, 2023, vol. 24 (9), p. 8204. DOI: 10.3390/ijms24098204
7. Khatami A., Razizadeh M.H., Ghadirali M., Yazdani S., Bahadory S., Soleimani A. Association of parvovirus B19 and myocarditis/dilated cardiomyopathy: A systematic review and meta-analysis. Microb. Pathog, 2022, vol. 162, p. 105207. DOI: 10.1016/j.micpath.2021.105207.
8. Waldman M., Kopp J.B. Parvovirus B19 and the kidney. Clin. J. Am. Soc. Nephrol, 2007, vol. 2 (1), pp. 47–56. DOI: 10.2215/CJN.01060307
9. Bihari C., Rastogi A., Saxena P., Rangegowda D., Chowdhury A., Gupta N., Sarin S.K. Parvovirus B19 associated hepatitis. Hepat. Res. Treat, 2013, vol. 3, pp. 472027. DOI: 10.1155/2013/472027
10. Douvoyianni M., Litman N., Goldman D.L. Neurologic Manifestations Associated with Parvovirus B19 Infection. Clin. Infect. Dis, 2009, vol. 48 (12), pp. 1713–1723. DOI: 10.1086/599042
11. Monteiro V.S., Baía-da-Silva D.C., Silva V.A., PivotoJoão G.A., Marinho E.P., Cubas-Vega N.C. et al. Neurological manifestations associated with parvovirus B19 infection in immunocompetent children: case series and systematic review. J. Tropic. Pediat, 2021, vol. 67 (4), pp. 1–9. DOI: 10.1093/tropej/fmab078
12. Hobbs J.A. Detection of adeno-associated virus 2 and parvovirus B19 in the human dorsolateral prefrontal cortex. J. Neurovirol, 2006, vol. 12, pp. 190–199.
13. Musiani M., Zerbini M., Gentilomi G., Plazzi M., Gallinella G., Venturoli S. Parvovirus B19 clearance from peripheral blood after acute infection. J. Infect. Dis, 1995, vol. 172, pp. 1360–1363.
14. Barah F., Vallely P.J., Cleator G.M., Kerr J.R. Neurological manifestations of human parvovirus B19 infection. Rev. Med. Virol, 2003, vol. 13, pp. 185–199.
15. Ferreira N.E., da Costa A.C., Kallas E.G., Silveira C.G.T., de Oliveira A.C.S., Honorato L. et al. Encephalopathy caused by human parvovirus B19 genotype 1 associated with haemophilus influenza meningitis in a newborn. Curr. Issues Mol. Biol, 2023, vol. 45, pp. 6958–6966. DOI: 10.3390/cimb45090439
16. Zou Q., Chen P., Chen J., Chen D., Xia H., Chen L. et al. Multisystem involvement induced by human parvovirus B19 infection in a non-immunosuppressed adult: a case report. Front. Med. (Lausanne), 2022, vol. 12 (9), pp. 808205. DOI: 10.3389/fmed.2022.808205
17. Guo J., Wang Y., Zhang M., Zheng H., Zang Q., Huang P. et al. Human parvovirus B19 infection in hospitalized patients suspected of infection with pathogenic microorganism. Front. Cell Infect. Microbiol, 2022, vol. 1 (12), p. 1083839. DOI: 10.3389/fcimb.2022.1083839