УДК 616.711-002

А.Р. ГАРАЕВА¹_, С.А. ЛАПШИНА¹, В.И. АНИСИМОВ², Р.З. АБДРАКИПОВ², Е.В. СУХОРУКОВА², З.Н. ГАБДУЛЛИНА², Э.С. ЗАМАНОВА, Д.И. АБДУЛГАНИЕВА^1, 2, Э.И. БОГДАНОВ^1, 2

¹Казанский государственный медицинский университет МЗ РФ, г. Казань

²Республиканская клиническая больница МЗ РТ, г. Казань

Контактная информация:

Гараева Алина Ринатовна — ординатор кафедры госпитальной терапии

Адрес: 420012, г. Казань, ул. Бутлерова, д. 49, тел.: +7-917-865-70-95, e—mail: alina-garaeva97@mail.ru

Цель исследования — оценить ранние визуализационные изменения атлантоаксиальной области и сопоставить их с клинико-лабораторными характеристиками у пациентов с анкилозирующим спондилитом (АС).

Материал и методы. Обследовано 20 пациентов с АС, средний возраст 44,2 ± 12,66 лет. Активность (ASDAS(СРБ)): очень высокая — 85%, высокая — 5%, низкая — 10%. Рентген-стадия сакроилиита: 2 — 60%, 3 — 15%, 4 — 25%. Функциональная недостаточность (ФН): 3 — 55%, 2 — 20%, 1 — 25%. Длительности заболевания 176 [2; 360] месяцев. Расширенное клиническое обследование включало: оценку неврологического статуса, наличия компонентов нейропатической боли (НБ) и центральной сенситизации (ЦС), оценку качества жизни, степень функциональных нарушений. Проводилось МРТ краниовертебрального перехода (КВП) с измерением 5 краниометрических параметров (КМП) на наличие транслокации зубовидного отростка аксиса.

Результаты. Болевой синдром в шее — 75%: воспалительный — 95%, невоспалительный — 80% (НБ — 65%, ЦС — 50%). Среднее значение боли по ВАШ 5,75 ± 2,09. ФН: BASMI — 3,86 [2; 7], BASFI — 4,84 [0,7; 8,7]. 75% — ограничение ротации шеи, 65% — увеличение расстояния козелок-стена. КМП: 100% — уменьшение угла ретрофлексии, 20% — увеличение переднего атлантодентального индекса, 15% — транслокация относительно линии Чемберлена, 10% увеличение рВ-С2, 5% — уменьшение заднего атлантодентального индекса. Выявлена корреляционная связь КМП с рентген стадией (rСп = 0,629; p = 0,021), BASMI (rСп = 0,575; p = 0,04) и психологическим компонентом SF-36 (rСп = 0,570; p = 0,042). Угла ретрофлексии с давностью заболевания (rСп = -0,580; p = 0,038), СРБ (rСп = 0,624; p = 0,023).

Выводы. У всех пациентов с АС наблюдались патологические МРТ-изменения в виде начальных проявлений транслокации зубовидного отростка, которые носили неспецифические клинические проявления. Изменения краниовертебрального перехода на МРТ не коррелировали с активностью заболевания (ASDAS (СРБ)), но были связаны с уровнем СРБ, длительностью заболевания, рентген стадией сакроилиита и функциональными индексами (BASMI).

Ключевые слова: атлантоаксиальное сочленение, атлант, магнитно-резонансная томография, анкилозирующий спондилит.

 

A.R. GARAEVA¹, S.A. LAPSHINA¹, V.I. ANISIMOV², R.Z. ABDRAKIPOV², E.V. SUKHORUKOVA², Z.N. GABDULLINA², E.S. ZAMANOVA², D.I. ABDULGANIEVA^1,2, E.I. BOGDANOV^1, 2

 ¹Kazan State Medical University, Kazan

²Republic Clinical Hospital, Kazan

Clinical and instrumental diagnostics of early changes in the atlantoaxial area in ankylosing spondylitis

 Contact details:

Garaeva A.R. — resident doctor of the Department of Hospital Therapy

Address: 49 Butlerov St., Kazan, Russian Federation, 420012, tel.: +7-917-865-70-95, e-mail: alina-garaeva97@mail.ru

 The purpose — to assess the early imaging changes in the atlantoaxial area and to compare them with clinical and laboratory characteristics in patients with ankylosing spondylitis (AS).

Material and methods. 20 patients with AS were examined, the average age is 44.2 ± 12.66 y. o. Activity (ASDAS(CRP)): very high — 85%, high — 5%, low — 10%. X-ray stage of sacroiliitis: 2 — 60%, 3 — 15%, 4 — 25%. Functional deficiency (FD): 3 — 55%, 2 — 20%, 1 — 25%. The duration of illness was 176 [2; 360] months. The extended clinical examination included: assessment of neurological status, presence of components of neuropathic pain (NP) and central sensitization (CS), assessment of quality of life, degree of functional disorders. Magnetic resonance imaging (MRI) of the craniovertebral junction was performed with the measurement of 5 craniometric parameters (CMP) for the presence of translocation of the dens axis.

Results. Neck pain syndrome — 75%: inflammatory — 95%, non-inflammatory — 80% (NP — 65%, CS — 50%). VAS: 5.75 ± 2.09. FD: BASMI — 3.86 [2; 7], BASFI — 4,84 [0,7; 8,7]. 75% — limitation of neck rotation, 65% — increase in the distance of the trestle-wall. CMP: 100% — decrease in the retroflex angle, 20% — increase in the anterior atlantodental index, 15% — translocation relative to the Chamberlain line, 10% increase in pB-C2, 5% — decrease in the posterior atlantodental index. A correlation was revealed between the CMP with the X-ray stage (rSp = 0.629; p = 0.021), BASMI (rSp = 0.575; p = 0.04) and the psychological component SF-36 (rSp = 0.570; p = 0.042). The angle of retroflexion with the duration of the disease (rSp = -0.580; p = 0.038), CRP (rSp = 0.624; p = 0.023).

Conclusions. All patients with AS had pathological MRI changes in the form of initial manifestations of translocation of the dens, which had nonspecific clinical manifestations. Changes in craniovertebral transition to MRI did not correlate with disease activity (ASDAS (CRP)), but were associated with the level of CRP, duration of the disease, X-ray stage of sacroiliitis and functional indices (BASMI).

Key words: Atlantoaxial articulation, atlas, magnetic resonance imaging, ankylosing spondylitis.

 

При анкилозирующем спондилите (АС) поражение краниовертебрального перехода (КВП) не является редкостью и потенциально может приводить к серьезным неврологическим осложнениям. Вместе с тем ранние признаки патологии атлантоаксиального сочленения (ААС) при данном заболевании малоизучены. В литературе описываются тяжелые поражения ААС с выраженной неврологической симптоматикой [1, 2]. Патологические особенности КВП при ревматических заболеваниях могут быть связаны с развитием воспалительных изменений зубовидного отростка, декальцификацией и ослаблением связочного аппарата, вследствие чего происходит поражение спинного мозга и ствола головного мозга, включающие спинальный стеноз (39%), компрессию шейного отдела мозга (30%), цервикальную миелопатию (6%) и компрессию ствола мозга (3%) [3].

Возможными причинами патологических проявлений ААС при АС служит ретрофлексия зубовидного отростка аксиса с последующим сужением позвоночного канала на уровне КВП, в частности С1–С2, которое может не только изменять биомеханику движений, но и выражаться тяжелой неврологической симптоматикой — компрессией спинного мозга и тракцией нижних отделов ствола головного мозга с обструкцией оттока спинномозговой жидкости, последствия которой и вызывают головную боль и неврологический дефицит, а также перегибом позвоночных артерий с возможной перемежающейся ишемией [4, 5].

Ранняя диагностика поражений ААС с помощью магнитно-резонансной томографии (МРТ) может способствовать распознаванию многих структурных нарушений на доклиническом этапе. Использование краниометрических измерений на МРТ КВП позволяет своевременно обнаружить отклонения, которые способны приводить к клинически манифестирующим осложнениям. Выявление предикторов патологии ААС и анализ морфометрических изменений в структуре этой области может в последующем способствовать предотвращению прогрессии поражений КВП [6].

Цель исследования — оценить ранние визуализационные изменения атлантоаксиальной области и сопоставить их с клинико-лабораторными характеристиками у пациентов с анкилозирующим спондилитом.

Материал и методы

Обследовано 20 пациентов с установленным диагнозом АС согласно международным критериям [7]. Гендерное соотношение было следующим: 85% (n = 17) мужчин и 15% (n = 3) женщин. Средний возраст составил 44,2 ± 12,66 года. Активность оценивалась по шкале ASDAS (СРБ) [7]: очень высокая — 85% (n = 17), высокая — 5% (n = 1), низкая — 10% (n = 2), средний показатель равен 3,55 ± 1,09. Рентген стадия сакроилиита: 2 — 60% (n = 12), 3 — 15% (n = 3), 4 — 25% (n = 5). Распределение по функциональной недостаточности (ФН): 55% (n = 11) — 3 степени, 20% (n = 4) — 2 степени, 25% (n = 5) — 1 степени. Медиана длительности заболевания 176 [2; 360] месяцев. Расширенное клиническое обследование включало: оценку неврологического статуса, боли по опросникам (нейропатической (НБ) — Paindetect (PD)) [8], центральной сенситизации (ЦС) — Central Sensitization (CSI) [9], оценки качества жизни — по опроснику SF-36 [10]. Функциональные нарушения определялись по метрологическому индексу Bath Ankylosing Spondylitis Metrology Index (BASMI) и опроснику Bath Ankylosing Spondylitis Functional Index (BASFI) [11]. Всем пациентам проводилось расширенное МРТ-исследование крестцово-подвздошных сочленений, всех отделов позвоночника, в том числе КВП в режимах T1-взвешенные (w), T2-w, T2-w STIR, в аксиальных, сагиттальных и коронарных срезах. Измерялись 5 краниометрических параметров (КМП) на наличие транслокации зубовидного отростка аксиса: линии рВ-С2 (рВ-С2), переднего (АДИ) и заднего атланто-дентального (ЗАДИ) интервалов, угла ретрофлексии, линии Чемберлена (табл. 1).

Полученные данные обрабатывались с помощью программы IBM SPSS Statistic 26.0. Результаты для описательных характеристик представлены в виде медианы и процентилей, сравнение двух независимых групп проводилось при помощи критерия Манна — Уитни. Корреляционный анализ оценивался по ранговой корреляции Спирмена с определением коэффициента корреляции r. Значимость полученных результатов оценивалась по уровню р < 0,05.

Таблица 1. Краниометрические параметры КВП [12–15]

Table 1. Craniometric parameters of the craniovertebral junction [12–15]

Критерии	Характеристика	Патология
Индекс Грэбба — Оукса (линия pB-C2)	Линия определяется как перпендикулярное расстояние от заднего края зуба или мягких тканей до линии, соединяющей базион (самая каудальная точка ската) с нижнезадней частью тела С2 позвонка	Более 9 мм
АДИ	Расстояние между задней частью передней дуги С1 и передней частью зуба	Более 3 мм
ЗАДИ	Расстояние между задней частью зуба и передней частью задней дуги С1	Менее 14 мм
Угол ретрофлексии зуба	Представляет собой угол ретроверсии, образованный между линией, проведенной от основания C2, и ее пересечением с линией, проведенной от верхушки зубовидного отростка	Tubbs et al.: степень 0 > 90°; I степень, 85–89°; II степень, 80–84°; III степень, < 80°
Линия Чемберлена	Линия между задней поверхностью твердого неба и опистионом	Вершина зуба на 3 мм выше линии

 Результаты и обсуждение

В исследованной группе пациентов у 75% (n = 15) имелась боль в шее, преобладала боль средней интенсивности (рис. 1), среднее значение боли по ВАШ составило 57,5 ± 2,09 мм. У 95% (n = 19) пациентов боль имела воспалительный характер, причем у 80% (n = 16) она была смешанного генеза: у 65% (n = 13) пациентов определялось наличие невропатической боли, согласно опроснику PD, но без неврологических проявлений при объективном осмотре, у 50% (n = 10) присутствовали признаки ЦС по опроснику CSI. Соответственно, клинические проявления у исследованных пациентов носили неспецифический характер, а боль в шее у пациентов больше была связана с активностью заболевания и утренней скованностью. Действительно, на ранних стадиях клинические неврологические проявления ААС могут отсутствовать и проявляться на поздних стадиях [16–18].

Рисунок 1. Интенсивность боли в шее по ВАШ, мм

Figure 1. Intensity of neck pain according to VAS, mm

Согласно тестам, большинство пациентов имели умеренные функциональные ограничения: медиана по BASMI — 3,86 [2; 7], BASFI — 4,84 [0,7; 8,7] (рис. 2). Что касается шейного отдела, то большинство также имели ограничения умеренной степени или были полностью функционально активны: 75% (n = 15) имели ограничения при ротации шеи (65% (n = 13) — 1, 10% (n = 2) — 2, 65% (n = 13) — 1 степень увеличения расстояния козелок-стена, 25% (n = 5) не имели ограничений в объеме движений в шее (табл. 2).

Таблица 2. Функциональные пробы объема движений в шейном отделе позвоночника по BASMI

Table 2. Functional tests of the volume of movements in the cervical spine according to BASMI

Проба / степень	0	1	2
Ротация шеи	25% (n = 5)	65% (n = 13)	10%(n = 2)
Козелок-стена	35% (n = 7)	65% (n = 13)	0% (n = 0)

Рисунок 2. Медиана функциональных нарушений по BASMI и BASFI

Figure 2. Median of functional disorders according to BASMI and BASFI

В настоящий момент рекомендациями и стандартами обследования пациентов с АС не предусмотрено проведение МРТ КВП, однако при исследовании выбранной когорты выявлено, что 90% имеют отклонения в структуре ААС, характерные в целом для спондилоартритов: у 75% (n = 15) были выявлены энтезиты связок ААС, у 5% (n = 1) — кальцификация связок (рис. 3). В литературе имеются единичные описания клинических примеров со структурными изменениями связок этой области, в последующем приводящие к нестабильности атлантоаксиального сустава [19, 20]. При АС воспалительные изменения затрагивают крыловидную и верхушечную связку зуба с МРТ картиной синовита атлантозатылочных суставов [18], что подтверждается нашими данными. Энтезит связок с последующей оссификацией может привести к снижению эластичности и нестабильности сустава [1].

Рисунок 3. МРТ в режиме Sag T1-w. Пациент, 43 года, кальцификация связок зубовидного отростка аксиса

Figure 3. MRI in Sag T1-w. The patient is 43 years old, calcification of the ligaments of the dens

Были выявлены признаки жировой трансформации зуба аксиса у 55% (n = 11) (рис. 4), что говорит о хроническом воспалении и, соответственно, давности проявлений. У 15% (n = 3) наблюдались свежие участки воспаления — остеиты. Синовиальный компонент ААС наблюдался у 10% (n = 2).

Рисунок 4. МРТ в режиме Sag T2-w. Пациент, 49 лет, жировая трансформация основания зуба аксиса

Figure 4. MRI in Sag T2-w. The patient is 49 years old, fatty transformation of the base of the dens axis

Что касается КМП, то у всех пациентов имелись те или иные признаки начальной транслокации зуба аксиса по отобранным критериям: у 100% (n = 20) отмечалось уменьшение угла ретрофлексии зубовидного отростка различной степени (75% (n = 15) — 2 степени, 20% (n = 4) — 3 степени) (рис. 5), у 20% (n = 4) было увеличение АДИ. 15% (n = 3) имели патологическую транслокацию относительно линии Чемберлена (рис. 6), что говорит о начальной базилярной импрессии и в последующем о риске воздействия на ствол головного мозга [21]. У двух пациентов (10%) выявлено патологическое увеличение расстояния рВ-С2, при этом у одного пациента отмечались значительные воспалительные изменения (выпот), что предполагает возможность сужения спинномозгового канала на данном уровне в перспективе. У другого пациента наблюдались начальные признаки спинального стеноза согласно индексу ПАДИ. Ранее показано, что по мере прогрессирования эти поражения могут приводить к ряду осложнений, среди которых подвывих и вывих атлантоаксиального сустава, сращение суставов, вторичное атлантозатылочное окостенение и стеноз позвоночного канала c неврологическим дефицитом [1].

Рисунок 5. МРТ в режиме Sag T1-w. Пациент, 34 года, уменьшение угла ретрофлексии

Figure 5. MRI in Sag T1-w. The patient is 34 years old, reduction of retroflexion angle

Рисунок 6. МРТ в режиме Sag T1-w. Пациент, 62 года, транслокация относительно линии Чемберлена, вторичная базилярная импрессия, компенсированная вынужденным положением головы

Figure 6. MRI in Sag T1-w. The patient is 62 years old, translocation relative to the Chamberlain line, secondary basilar impression, compensated by the forced position of the head

Описывают изменения атлантоаксиальной области, чаще связанные с более длительной продолжительностью заболевания, наличием внесуставных системных проявлений, высокой активностью заболевания и более высокой рентген стадией, наличием синдесмофитов и увеличением расстояния от затылка до стены [1, 18, 22]. В исследованной когорте выявлена корреляция между структурными нарушениями зуба аксиса, показателями транслокации с давностью заболевания: угла ретрофлексии (rСп = -0,580; p = 0,038), рВ-С2 (rСп = -0,508; p = 0,02) (рис. 7). Не было зависимостей в целом с активностью заболевания (ASDAS (СРБ)), что не совпадает с данными литературы, но была связь угла ретрофлексии с показателем СРБ (rСп = 0,624; p = 0,02). АДИ коррелировал с рентген стадией (rСп = 0,629; p = 0,021) и функциональными индексами BASMI (rСп = 0,575; p = 0,04), психологическим компонентом SF-36 (rСп = 0,570; p = 0,042) (рис. 8).

Рисунок 7. Корреляция рВ-С2 и давности заболевания

Figure 7. Correlation of pB-C2 and disease longevity

Рисунок 8. Корреляция АДИ и психологическим компонентом SF-36

Figure 8. Correlation of ADI and the psychological component of SF-36

Выводы

МРТ-изменения атлантоаксиальной области у пациентов с АС на начальных этапах могут носить асимптомный характер или сопровождаться неспецифической для ААС разнообразной по характеру болью.

У всех пациентов с АС наблюдалась патология МРТ-картины в виде начальных проявлений транслокации зубовидного отростка, признаков базилярной импрессии и спинального стеноза. Подобные отклонения могут являться показателями последствий воспалительных процессов ААС и предикторами последующих изменений, приводящих к компрессионным, тракционным, ликвородинамическим осложнениям.

При этом отсутствие связи отклонения показателей краниовертебрального перехода на МРТ с активностью заболевания в целом (ASDAS(СРБ)), но наличие таковой с длительностью заболевания и рентген стадией сакроилиита показывает роль структурных изменений в формировании патологии ААС. Наличие четкой взаимосвязи изменений атлантоаксиальной области с функциональным индексом BASMI позволяет предположить, что прогрессирующее ухудшение функциональных нарушений может служить показанием к МРТ исследованиям атлантоаксиальной области.

 Гараева А.Р.

https://orcid.org/0000-0002-8254-652X

Лапшина С.А.

https://orcid.org/0000-0001-5474-8565

Анисимов В.И.

https://orcid.org/0000-0001-8955-1965

Абдракипов Р.З.

https://orcid.org/0000-0003-1140-3238

Сухорукова Е.В.

https://orcid.org/0000-0001-6274-4636

Заманова Э.С.

https://orcid.org/0000-0002-6436-604X

Абдулганиева Д.И.

https://orcid.org/0000-0001-7069-2725

Богданов Э.И.

https://orcid.org/0000-0001-9332-8053

 Литература

1. Salaffi F., Carotti M., Di Carlo M. et al. Craniocervical junction involvement in musculoskeletal diseases: an area of close collaboration between rheumatologists and radiologists // Radiol Med. — 2020. — Vol. 125 (7). — P. 654–667.
2. Poddubnyy D., Vahldiek J., Spiller I. Evaluation of 2 screening strategies for early identification of patients with axial spondyloarthritis in primary care // J Rheumatol. — 2011. — Vol. 38. — P. 2452–2460.
3. Iizuka H., Nishinome M., Sorimachi Y. et al. The characteristics of bony ankylosis of the facet joint of the upper cervical spine in rheumatoid arthritis patients //  Spine J. — 2009. — Vol. 18 (8). — P. 1130–1134.
4. De Wandele I., Calders P., Peersman W. et al. Autonomic symptom burden in the hypermobility type of Ehlers-Danlos syndrome: a comparative study with two other EDS types, fibromyalgia, and healthy controls // Semin Arthritis Rheum. — — Vol. 44. — P. 353–361.
5. Koby M. The discordant report — pathological radiological findings: a peripatetic review of salient features of neuropathology in the setting of an erstwhile standard «normal» radiological assessment // In: Batzdorf U, ed. 2014 CSF Colloquium Proceedings: Co-Morbidities that Complicate the Treatment and Outcomes of Chiari Malformation. — — P. 50–51.
6. Henderson F.C., Sr. Rosenbaum R., Narayanan M. et al., Atlanto-axial rotary instability (Fielding type 1): characteristic clinical and radiological findings, and treatment outcomes following alignment, fusion, and stabilization // Neurosurg Rev. — 2021. — Vol. 44 (3). — P. 1553–1568.
7. Эрдес Ш.Ф., Бочкова А.Г., Дубинина и др. Рабочая классификация и ранняя диагностика анкилозирующего спондилита // Клиническая медицина. — 2014. — № 92 (6). — С. 5–11.
8. Rifbjerg-Madsen S., Christensen A.W., Christensen R. et al. Pain and pain mechanisms in patients with inflammatory arthritis: A Danish nationwide crosssectional DANBIO registry survey // PLoS One. — 2017. — Vol. 12 (7).
9. Mayer T., Neblett R., Cohen H. et al. The Development and Psychometric Validation of the Central Sensitization Inventory // Pain Practice. — 2011. — Vol. 12 (4). — P. 276–285.
10. Ware J.E., Snow K.K., Kosinski M. et al. SF-36 Health Survey: Manual and Interpretation Guide. — 1993.
11. Ramiro S., Nikiphorou E , Sepriano A et al. ASAS-EULAR recommendations for the management of axial spondyloarthritis: 2022 update // Annals of the Rheumatic Diseases. — 2023. — Vol. 82. — P. 19–34.
12. Martin J.E., Bookland M., Moote D. et al. Standardized method for the measurement of Grabb’s line and clival-canal angle // Journal of neurosurgery. Pediatrics. — 2017. — Vol. 20 (4). — P. 352–356.
13. Khaleel Z.L., Besachio D.A., Bisson E.F. et al. Estimation of odontoid process posterior inclination, odontoid height, and pB-C2 line in the adult population // J Neurosurg Spine. — 2014. — Vol. 20. — P. 172–177.
14. Slobodin G., Shpigelman A., Dawood H. et al. Craniocervical junction involvement in ankylosing spondylitis // Eur Spine J. — 2015. — Vol. (12). — P. 2986–2990.
15. Joaquim A.F., Evangelista Santos Barcelos A.C., Daniel J.W. et al. Chamberlain’s Line Violation in Basilar Invagination Patients Compared with Normal Subjects: A Systematic Literature Review and Meta-Analysis // World Neurosurg. — 2023. — S1878-8750(23)00205-X.
16. Zikou A.K., Alamanos Y., Argyropoulou M.I. et al. Radiological cervical spine involvement in patients with rheumatoid arthritis: a cross sectional study // J Rheumatol. — 2005. — Vol. 32 (5). — 801–806.
17. Joaquim A.F., Appenzeller S. Cervical spine involvement in rheumatoid arthritis — a systematic review // Autoimmun Rev. — 2014. — Vol. — P. 1195–1202.
18. Hamdi W., Alaya Z., Ghannouchi M.M. et al. Associated risk factors with worse functional prognosis and hip replacement surgery in ankylosing spondylitis // Joint Bone Spine. — — Vol. 79 (1). — P. 94–96.
19. Vetti N., Krakenes J., Ask T. et al. Follow-up MR imaging of the alar and transverse ligaments after whiplash injury: a prospective controlled study // AJNR Am J Neuroradiol. — 2011. — Vol. 32 (10). — P. 1836–1841.
20. Karaaslan B., Borcek A.O., Ucar M. et al. Can the Etiopathogenesis of Chiari Malformation Be Craniocervical Junction Stabilization Difference? Morphometric Analysis of Craniocervical Junction Ligaments // World Neurosurg. — 2019. — Vol. 128. — P. 1096–1101.
21. Botelho R.V., Melo Diniz J.J. Basilar Invagination: cranio-cervical kyphosis rather than prolapse from the upper cervical spine // Neurol Neuromedicine. — 2017. — Vol. 2 (3). — P. 15–19.
22. Korb C., Awisat A., Rimar D. et al. Ankylosing Spondylitis and Neck Pain: MRI Evidence for Joint and Entheses Inflammation at the Craniocervial Junction // Isr Med Assoc J. — 2017. — Vol. 19 (11). — P. 682–684.

REFERENCES

1. Salaffi F., Carotti M., Di Carlo M. et al. Craniocervical junction involvement in musculoskeletal diseases: an area of close collaboration between rheumatologists and radiologists. Radiol Med, 2020, vol. 125 (7), pp. 654–667.
2. Poddubnyy D., Vahldiek J., Spiller I. Evaluation of 2 screening strategies for early identification of patients with axial spondyloarthritis in primary care. J Rheumatol, 2011, vol. 38, pp. 2452–2460.
3. Iizuka H., Nishinome M., Sorimachi Y. et al. The characteristics of bony ankylosis of the facet joint of the upper cervical spine in rheumatoid arthritis patients. Eur. Spine J, 2009, vol. 18 (8), pp. 1130–1134.
4. De Wandele I., Calders P., Peersman W. et al. Autonomic symptom burden in the hypermobility type of Ehlers-Danlos syndrome: a comparative study with two other EDS types, fibromyalgia, and healthy controls. Semin Arthritis Rheum, 2014, vol. 44, pp. 353–361.
5. Koby M. The discordant report — pathological radiological findings: a peripatetic review of salient features of neuropathology in the setting of an erstwhile standard «normal» radiological assessment. In: Batzdorf U, ed. 2014 CSF Colloquium Proceedings: Co-Morbidities that Complicate the Treatment and Outcomes of Chiari Malformation, 2015, pp. 50–51.
6. Henderson F.C., Sr. Rosenbaum R., Narayanan M. et al. Atlanto-axial rotary instability (Fielding type 1): characteristic clinical and radiological findings, and treatment outcomes following alignment, fusion, and stabilization. Neurosurg Rev, 2021, vol. 44 (3), pp. 1553–1568.
7. Erdes Sh.F., Bochkova A.G., Dubinina et al. Working classification and early diagnosis of ankylosing spondylitis. Klinicheskaya meditsina, 2014, no. 92 (6), pp. 5–11 (in Russ.).
8. Rifbjerg-Madsen S., Christensen A.W., Christensen R. et al. Pain and pain mechanisms in patients with inflammatory arthritis: A Danish nationwide crosssectional DANBIO registry survey. PLoS One, 2017, vol. 12 (7).
9. Mayer T., Neblett R., Cohen H. et al. The Development and Psychometric Validation of the Central Sensitization Inventory. Pain Practice, 2011, vol. 12 (4), pp. 276–285.
10. Ware J.E., Snow K.K., Kosinski M. et al. SF-36 Health Survey: Manual and Interpretation Guide, 1993.
11. Ramiro S., Nikiphorou E., Sepriano A. et al. ASAS-EULAR recommendations for the management of axial spondyloarthritis: 2022 update. Annals of the Rheumatic Diseases, 2023, vol. 82, pp. 19–34.
12. Martin J.E., Bookland M., Moote D. et al. Standardized method for the measurement of Grabb’s line and clival-canal angle. Journal of neurosurgery. Pediatrics, 2017, vol. 20 (4), pp. 352–356.
13. Khaleel Z.L., Besachio D.A., Bisson E.F. et al. Estimation of odontoid process posterior inclination, odontoid height, and pB-C2 line in the adult population. J Neurosurg Spine, 2014, vol. 20, pp. 172–177.
14. Slobodin G., Shpigelman A., Dawood H. et al. Craniocervical junction involvement in ankylosing spondylitis. Eur Spine J, 2015, vol. (12), pp. 2986–2990.
15. Joaquim A.F., Evangelista Santos Barcelos A.C., Daniel J.W. et al. Chamberlain’s Line Violation in Basilar Invagination Patients Compared with Normal Subjects: A Systematic Literature Review and Meta-Analysis. World Neurosurg, 2023, S1878-8750(23)00205-X.
16. Zikou A.K., Alamanos Y., Argyropoulou M.I. et al. Radiological cervical spine involvement in patients with rheumatoid arthritis: a cross sectional study. J Rheumatol, 2005, vol. 32 (5), pp. 801–806.
17. Joaquim A.F., Appenzeller S. Cervical spine involvement in rheumatoid arthritis — a systematic review. Autoimmun Rev, 2014, vol. 13, pp. 1195–1202.
18. Hamdi W., Alaya Z., Ghannouchi M.M. et al. Associated risk factors with worse functional prognosis and hip replacement surgery in ankylosing spondylitis. Joint Bone Spine, 2012, vol. 79 (1), pp. 94–96.
19. Vetti N., Krakenes J., Ask T. et al. Follow-up MR imaging of the alar and transverse ligaments after whiplash injury: a prospective controlled study. AJNR Am J Neuroradiol, 2011, vol. 32 (10), pp. 1836–1841.
20. Karaaslan B., Borcek A.O., Ucar M. et al. Can the Etiopathogenesis of Chiari Malformation Be Craniocervical Junction Stabilization Difference? Morphometric Analysis of Craniocervical Junction Ligaments. World Neurosurg, 2019, vol. 128, pp. 1096–1101.
21. Botelho R.V., Melo Diniz J.J. Basilar Invagination: cranio-cervical kyphosis rather than prolapse from the upper cervical spine. Neurol Neuromedicine, 2017, vol. 2 (3), pp. 15–19.
22. Korb C., Awisat A., Rimar D. et al. Ankylosing Spondylitis and Neck Pain: MRI Evidence for Joint and Entheses Inflammation at the Craniocervial Junction. Isr Med Assoc J, 2017, vol. 19 (11), pp. 682–684.