УДК 618.145

П.П. НЕФЕДОВ, С.Г. МАМЕДОВА, А.А. ПОПОВ, Т.А. ГЛЕБОВ

Московский областной научно-исследовательский институт акушерства и гинекологии им. акад. В.И. Краснопольского МЗ Московской области, г. Москва

 Контактная информация:

Глебов Тимур Алексеевич — к.м.н., старший научный сотрудник отделения оперативной гинекологии с онкогинекологией и дневным стационаром, руководитель Центра роботической хирургии

Адрес: 101000, г. Москва, ул. Покровка, 22а, тел.: +7-916-120-11-45, е-mail: Glevovt@mail.ru

Цель исследования — изучить опыт применения ICG-технологии при робот-ассистированных хирургических вмешательствах по поводу колоректального эндометриоза, выполненных в отделении оперативной гинекологии с онкогинекологией и дневным стационаром МОНИИАГ им. акад. В.И. Краснопольского.

Материал и методы. Проведен анализ оперативного лечения у 30 пациенток, которым была выполнена робот-ассистированная резекция прямой кишки по технологии NOSE с использованием ICG-технологии.

Результаты. Применение технологии ICG с внутривенным введением позволило визуализировать зону эндометриоидного инфильтрата прямой кишки. Дополнительное интраоперационно флуоресцентное подсвечивание зоны эндометриоидного поражения позволяет достоверно определять границы образования, а также проводить выбор необходимого объема оперативного лечения. В проведенном исследовании не выявлено ни одного случая абсцесса малого таза, формирования ректовагинальной фистулы, не потребовалось наложения протективной стомы.

Выводы. Робот-ассистированная хирургия обладает безусловными преимуществами в хирургическом лечении тяжелого инфильтративного эндометриоза. ICG-технология является полезным вариантом для улучшения результатов оперативного лечения в сочетании с современными роботическими технологиями.

Ключевые слова: роботическая хирургия, эндометриоз, колоректальная резекция, глубокий инфильтративный эндометриоз, индоцианиновый зеленый, флуоресценция, ICG.

 

P.P. NEFEDOV, S.G. MAMEDOVA, A.A. POPOV, T.A. GLEBOV

 Moscow Regional Research Institute of Obstetrics and Gynecology named after Acad. V.I. Krasnopolsky, Moscow

ICG technology in robot-assisted surgery of colorectal endometriosis

Contact details:

Glebov T.A. — PhD (medicine), Senior Researcher of the Department pf Operative Gynecology with Oncogynecology and Day Hospital, Head of the Center for robot-assisted surgery

Address: 22a Pokrovka St., 101000 Moscow, Russian Federation, tel.: +7-916-120-11-45, e-mail: Glevovt@mail.ru

 The purpose — to study the practice of using ICG technology in robot-assisted surgical interventions for colorectal endometriosis performed in the Department of Operative Gynecology with Oncogynecology and Day Hospital of Moscow Research Institute of Obstetrics and Gynecology named after Acad. V.I. Krasnopolsky.

Material and methods. An analysis of surgical treatment was performed in 30 patients who underwent robot-assisted rectal resection using NOSE technology with the use of ICG technology.

Results. The use of ICG technology by intravenous administration allowed visualization of the endometrioid infiltrate zone of the rectum. Additional intraoperative fluorescent illumination of the endometrioid lesion zone allows reliable determination of the formation boundaries, and also allows selection of the necessary volume of surgical treatment. In our study, no cases of pelvic abscess, formation of rectovaginal fistula were detected, and no protective stoma was required.

Conclusion. Robot-assisted surgery has undeniable advantages in the surgical treatment of severe infiltrating endometriosis. ICG is a useful tool for improving surgical treatment results in combination with modern robotic technologies.

Key words: robotic surgery, endometriosis, colorectal resection, deep infiltrating endometriosis, indocyanine green, fluorescence, ICG.

 

Несмотря на многолетние исследования в области лечения эндометриоза, данное заболевание остается актуальной проблемой практикующих специалистов по сей день. Развитие консервативных методик лечения по-прежнему не исключает потребности в радикальных оперативных вмешательствах [1–3].

Глубокий инфильтрирующий эндометриоз (ГИЭ) является одним из наиболее агрессивных типов эндометриоза, с которым сталкиваются все оперирующие гинекологи. При данной форме эндометриоза происходит глубокая инфильтрирующая инвазия эндометриоидной ткани, что приводит к нарушению не только анатомии и функции органов [4].

Колоректальный эндометриоз является одной из форм ГИЭ. Основным признаком данной формы является инвазия патологической ткани в стенку колоректального отдела кишечника [3]. Данная форма ГИЭ встречается у 5–12% женщин с эндометриозом [5, 6].

Индоцианин зеленый (ICG) — это трикарбоцианиновый краситель-контраст, который применяется в хирургии при интраоперационной оценке тканевой перфузии. Краситель обладает низкой токсичностью и быстро выводится из организма. Ярко выраженный пик поглощения в ближней инфракрасной области спектра (~790 нм) позволяет применять его в качестве биологического красителя в различных областях медицины [7].

Интраооперационное выявление очагов эндометриоза может быть затруднено из-за полиморфного характера гетеротопий. За счет высокой степени неоваскуляризации данные очаги поддаются исследованию перфузии тканей с помощью дополнительного использования флуоресцентной визуализации. В инфракрасной области спектра интраоперационное флуоресцентное подсвечивание может помочь идентификации эндометриодных гетеротопий. Дополнительная флуорисцентная визуализация оказалась эффективной при резекции глубоких инфильтрирующих эндометриоидных инфильтратов, обеспечивая лучшее разграничение эндометриоза от здоровой ткани [8].

Несостоятельность анастомоза является серьезным, но нередким осложнением после колоректальной хирургии. Технология ICG может помочь выявить пациентов с высоким риском несостоятельности на послеоперационном этапе. По данным литературы, использование индоцианина зеленого снижает частоту возникновения несостоятельности кишечных анастомозов [9]. Дефекты заживления анастомоза, включая утечку анастомоза, являются критическими осложнениями, которые могут иметь фатальные последствия для пациенток. По данным международной статистики, частота несостоятельности кишечных анастомозов составляет от 3 до 11,6% [10, 11].

Существует многофакторная этиология развития несостоятельности кишечных анастомозов, однако одним из ключевых факторов является недостаточное кровоснабжение в зоне анастомоза. По этой причине сохранение и оценка кровоснабжения области анастомоза остается важным этапом оперативного лечения. Классический метод оценки перфузии толстой кишки — наблюдение за цветом стенки толстой кишки или пульсацией мелких сосудов на брыжейке толстой кишки. Однако данный метод субъективен и основан на опыте хирурга, что может привести к неправильной интерпретации. Существуют различные тесты с использованием инструментальных методов обследования, такие как допплеровское ультразвуковое исследование, лазерная допплеровская флоуметрия и кислородная спектроскопия, однако данные методики достаточно трудоемки и требуют привлечения дополнительных специалистов и оборудования [12].

Материал и методы

С 2023 по 2025 г. в отделении оперативной гинекологии с онкогинекологией и дневным стационаром МОНИИАГ им. акад. В.И. Краснопольского были проведены 30 робот-ассистированных резекций прямой кишки по технологии NOSE с использованием ICG-технологии. Эта методика применялась как для визуализации эндометриоидного инфильтрата в области прямой кишки, так и для оценки кровоснабжения зоны анастомоза после резекции кишки.

NOTES (natural orifice transluminal endoscopic surgery) — новое направление в малоинвазивной хирургии, которая подразумевает транслюминальные оперативные вмешательства [13].

NOSE (the natural orifice specimen enextraction) относится к одному из направлений гинекологической хирургии NOTES, которое характеризуется удалением эндометриоидного инфильтрата через влагалище или прямую кишку [14]. Нами разработана методика колоректальной резекции при глубоком инфильтративном эндометриозе по технологии NOSE [15].

Роботическая установка da Vinci обладает системой визуализации Firefly. Данная система обеспечивает детекцию тканей с препаратом ICG. Преимущество данной технологии заключается в возможности применения в ближнем инфракрасном диапазоне флуоресценции в реальном времени. Firefly позволяет дать визуальную оценку сосудов, кровотока, перфузии соответствующих тканей с использованием изображения в ближнем инфракрасном диапазоне. Данная технология получила широкое распространение при лечении онкологических заболеваний и начинает широко применяться в хирургии эндометриоза [16, 17].

Оперативное лечение пациенток, страдающих глубоким инфильтративным эндометриозом в сочетании с бесплодием, проводилось совместно с сотрудниками отделения репродуктологии МОНИИАГ им. акад. В.И. Краснопольского.

Результаты

Применение технологии ICG в внутривенным введением позволило визуализировать зону эндометриоидного инфильтрата прямой кишки. Дополнительное интраоперационно флуоресцентное подсвечивание зоны эндометриоидного поражения позволяет достоверно определять границы образования, а также проводить выбор необходимого объема оперативного лечения. В ряде случаев данная технология может позволить избежать радикальных объемов, таких как резекция кишки, в пользу более щадящих методов лечения, которые подразумевают вскрытие просвета [18].

Использование технологии позволяет также определять кровоснабжение места наложения анастомоза. При введении ICG после наложения аппаратного циркулярного анастомоза «конец в конец» позволяет профилактировать несостоятельность за счет визуализации данной зоны. При отсутствии прохождения индоцианина зеленого по стенке кишки в зоне анастомоза можно предполагать нарушение кровоснабжения данного участка, что непременно может привести к нарушению его состоятельности. Данная методика позволяет интраоперационно оценить данные риск и при необходимости переложить данный анастомоз в зону с более высокой васкуляризацией [19, 20].

Анализируя полученные интраоперационные данные, можно сказать, что продолжительность колоректальной резекции с наложением аппаратного анастомоза по технологии NOSE составила 130 (100–160) мин. Одним из преимуществ полного эндоскопического доступа при данном объеме операции является раннее послеоперационное восстановление пациенток. Пациентки были активизированы на первые сутки послеоперационного периода.

При динамическом наблюдении проводилось исследование уровня C-реактивного белка (СРБ), что являлось маркером ранних послеоперационных осложнений. При стандартном течении послеоперационного периода отмечалось увеличение уровня C-реактивного белка ко вторым суткам послеоперационного периода с последующим постепенным его снижением до нормальных значений.

В проведенном исследовании не было отмечено ни одного осложнения после колоректальной резекции методикой NOSE с использованием ICG. Также не выявлено ни одного случая абсцесса малого таза, формирования ректовагинальной фистулы, не потребовалось наложения протективной стомы. В опыте нашего института за последний год при резекции кишки было два осложнения. Из них было подозрение на микроперфорацию кишечного анастомоза, пациенток вели консервативно, повторное хирургическое вмешательство не потребовалось.

Выводы

Хирургическое лечение колоректального эндометриоза при резекции кишки с наложением аппаратного анастомоза по технологии NOSE исключает этап мини-лапаротомии. Технология позволяет уменьшить продолжительность операции, облегчить послеоперационный период и дает лучший косметический эффект. Применение технологии Firefly с введением индоцианина зеленого (ICG) на этапах оперативного лечения позволяет определить объем оперативного вмешательства, максимально удалить эндометриоидную ткань, что снижает риск рецидивов и частоты осложнений при резекции кишки.

 Нефедов П.П.

https://orcid.org/ 0009-0001-3141-3954

Мамедова С.Г.

https://orcid.org/0009-0004-8025-981X

Попов А.А.

https://orcid.org/0000-0001-8734-1673

Глебов Т.А.

https://orcid.org/0000-0001-6816-5360

Литература

1. Martire F.G., Giorgi M., D’Abate C., Colombi I., Ginetti A., Cannoni A. et al. Deep infiltrating endometriosis in adolescence: Early diagnosis and possible prevention of disease progression // J. Clin. Med. — 2024. — V. 13 (2). — P. 550.
2. Игенбаева Е.В., Узлова Т.В., Куренков Е.Л. Эндометриоз — вопросы прежние… // Современные проблемы науки и образования. — 2016. — № — С. 58–67.
3. Balla A., Quaresima S., Subiela J., Shalaby M., Patrella G., Silera P. Outcomes after rectosigmoid resection for endometriosis: a systematic literature review // Int. J. Colorectal Dis. — 2018. — V. 33.
4. D’alterio M.N., D’ancona G., Raslan M., Tinelli R., Daniilidis A., Angioni S. Management challenges of deep infiltrating endometriosis // Int. J. Fertil. — 2021. — V. 15. — P. 88.
5. Roman H., Ness J., Suciu N., Bridoux V., Gourcerol G., Leroi A.M. et al. Are digestive symptoms in women presenting with pelvic endometriosis specific to lesion localizations? A preliminary prospective study // Hum. Reprod. — 2012. — V. 27 (12). — P. 3440–3449.
6. De Cicco C., Corona R., Schonman R., Mailova K., Ussia A., Koninckx P. Bowel resection for deep endometriosis: a systematic review // BJOG. — 2011. — V. 118 (3). — P. 285–291.
7. Генина Э.А., Башкатов А.Н., Кочубей В.И., Тучин В.В., Альтшулер Г.Б. In vivo исследование взаимодействия индоцианина зеленого с эпидермисом человека // Письма в журнал технической физики. — 2001. — Т. 27, № — С. 63.
8. Попов А.А., Мамедова С.Г., Белоусов М.Д. ICG технологии в хирургическом лечении доброкачественных заболеваний в гинекологии. Хирургия // Журнал им. Н.И. Пирогова. — 2023. — Вып. 9. — С. 54–57.
9. Ryu H.S., Lim S.B., Choi E.T., Song I., Lee J.L., Kim C.W. et al. Intraoperative perfusion assessment of the proximal colon by a visual grading system for safe anastomosis after resection in left-sided colorectal cancer patients // Sci. — 2021. — V. 11 (1). — P. 2746.
10. Zhang W., Che X. Effect of indocyanine green fluorescence angiography on preventing anastomotic leakage after colorectal surgery: a meta-analysis // Surg. — 2021. — V. 51 (9). — P. 1415–1428.
11. Kube R., Mroczkowski P., Granowski D., Benedix F., Sahm M., Schmidt U. et al. Study group Qualitätssicherung Kolon/Rektum-Karzinome (Primärtumor) (Quality assurance in primary colorectal carcinoma). Anastomotic leakage after colon cancer surgery: a predictor of significant morbidity and hospital mortality, and diminished tumour-free survival // Eur. J. Surg. — 2010. — V. 36 (2). — P. 120–124.
12. Gessler B., Eriksson O., Angenete E. Diagnosis, treatment, and consequences of anastomotic leakage in colorectal surgery // Int. J. Colorectal Dis. — 2017. — V. 32 (4). — P. 549–556.
13. Ihedioha U., Mackay G., Leung E., Molloy R.G., O’Dwyer P.J. Laparoscopic colorectal resection does not reduce incisional hernia rates when compared with open colorectal resection // Surg. — 2008. — V. 22 (3). — P. 689–692.
14. Leung A.L., Cheung H.Y., Fok B.K., Chung C.C., Li M.K., Tang C.N. Prospective randomized trial of hybrid NOTES colectomy versus conventional laparoscopic colectomy for left-sided colonic tumors // World J. Surg. — 2013. — V. 37 (11). — P. 2678–2682.
15. Попов А.А., Федоров А.А., Сопова Ю.И., Глебов Т.А., Трошина В.В., Головин А.А. и др. Сравнение основных способов хирургического лечения больных с колоректальным эндометриозом // Российский вестник акушера-гинеколога. — 2024. — Т. 24, № — С. 118–123.
16. Meershoek P., KleinJan G.H., van Willigen D.M., Bauwens K.P., Spa S.J., van Beurden F. et al. Multi-wavelength fluorescence imaging with a da Vinci Firefly-a technical look behind the scenes // J. Robot Surg. — 2021. — V. 15 (5). — P. 751–760.
17. Meershoek P., KleinJan G.H., van Oosterom M.N., Wit E.M.K., van Willigen D.M., Bauwens K.P. et al. Multispectral-fluorescence imaging as a tool to separate healthy from disease-related lymphatic anatomy during robot-assisted laparoscopy // J. Nucl. Med. — 2018. — V. 59 (11). — P. 1757–1760.
18. Li Z., Zhou Y., Tian G., Liu Y., Jiang Y., Li X., Song M. Meta-analysis on the efficacy of indocyanine green fluorescence angiography for reduction of anastomotic leakage after rectal cancer surgery // Am. — 2021. — V. 87 (12). — P. 1910–1919.
19. Liu D., Liang L., Liu L., Zhu Z. Does intraoperative indocyanine green fluorescence angiography decrease the incidence of anastomotic leakage in colorectal surgery? A systematic review and meta-analysis // Int. J. Colorectal Dis. — 2021. — V. 36 (1). — P. 57–66.
20. Hussain K., Balamurugan G., Ravindra C., Kodali R., Hansalia D.S., Rengan V. The impact of indocyanine green fluorescence angiography (ICG-FA) on anastomotic leak rates and postoperative outcomes in colorectal anastomoses: a systematic review // Surg. — 2025. — V. 39 (2). — P. 749–765.

REFERENCES

1. Martire F.G., Giorgi M., D’Abate C., Colombi I., Ginetti A., Cannoni A. et al. Deep infiltrating endometriosis in adolescence: Early diagnosis and possible prevention of disease progression. J. Clin. Med, 2024, vol. 13 (2), p. 550.
2. Igenbaeva E.V., Uzlova T.V., Kurenkov E.L. Endometriosis — the same issues… Sovremennye problemy nauki i obrazovaniya, 2016, no. 6, pp. 58–67 (in Russ.).
3. Balla A., Quaresima S., Subiela J., Shalaby M., Patrella G., Silera P. Outcomes after rectosigmoid resection for endometriosis: a systematic literature review. Int. J. Colorectal Dis., 2018, vol. 33. 835e47.
4. D’alterio M.N., D’ancona G., Raslan M., Tinelli R., Daniilidis A., Angioni S. Management challenges of deep infiltrating endometriosis. Int. J. Fertil. Steril, 2021, vol. 15, p. 88.
5. Roman H., Ness J., Suciu N., Bridoux V., Gourcerol G., Leroi A.M. et al. Are digestive symptoms in women presenting with pelvic endometriosis specific to lesion localizations? A preliminary prospective study. Hum. Reprod, 2012, vol. 27 (12), pp. 3440–3449.
6. De Cicco C., Corona R., Schonman R., Mailova K., Ussia A., Koninckx P. Bowel resection for deep endometriosis: a systematic review. BJOG, 2011, vol. 118 (3), pp. 285–291.
7. Genina E.A., Bashkatov A.N., Kochubey V.I., Tuchin V.V., Al’tshuler G.B. In vivo study of the interaction of indocyanine green with human epidermis. Pis’ma v zhurnal tekhnicheskoy fiziki, 2001, vol. 27, no. 14, pp. 63 (in Russ.).
8. Popov A.A., Mamedova S.G., Belousov M.D. ICG tekhnologii v khirurgicheskom lechenii dobrokachestvennykh zabolevaniy v ginekologii. Khirurgiya. Zhurnal im. N.I. Pirogova, 2023, iss. 9, pp. 54–57 (in Russ.).
9. Ryu H.S., Lim S.B., Choi E.T., Song I., Lee J.L., Kim C.W. et al. Intraoperative perfusion assessment of the proximal colon by a visual grading system for safe anastomosis after resection in left-sided colorectal cancer patients. Sci. Rep, 2021, vol. 11 (1), p. 2746.
10. Zhang W., Che X. Effect of indocyanine green fluorescence angiography on preventing anastomotic leakage after colorectal surgery: a meta-analysis. Surg. Today, 2021, vol. 51 (9), pp. 1415–1428.
11. Kube R., Mroczkowski P., Granowski D., Benedix F., Sahm M., Schmidt U. et al. Study group Qualitätssicherung Kolon/Rektum-Karzinome (Primärtumor) (Quality assurance in primary colorectal carcinoma). Anastomotic leakage after colon cancer surgery: a predictor of significant morbidity and hospital mortality, and diminished tumour-free survival. Eur. J. Surg. Oncol, 2010, vol. 36 (2), pp. 120–124.
12. Gessler B., Eriksson O., Angenete E. Diagnosis, treatment, and consequences of anastomotic leakage in colorectal surgery. Int. J. Colorectal Dis, 2017, vol. 32 (4), pp. 549–556.
13. Ihedioha U., Mackay G., Leung E., Molloy R.G., O’Dwyer P.J. Laparoscopic colorectal resection does not reduce incisional hernia rates when compared with open colorectal resection. Surg. Endosc, 2008, vol. 22 (3), pp. 689–692.
14. Leung A.L., Cheung H.Y., Fok B.K., Chung C.C., Li M.K., Tang C.N. Prospective randomized trial of hybrid NOTES colectomy versus conventional laparoscopic colectomy for left-sided colonic tumors. World J. Surg, 2013, vol. 37 (11), pp. 2678–2682.
15. Popov A.A., Fedorov A.A., Sopova Yu.I., Glebov T.A., Troshina V.V., Golovin A.A. et al. Comparison of the main methods of surgical treatment of patients with colorectal endometriosis. Rossiyskiy vestnik akushera-ginekologa, 2024, vol. 24, no. 6, pp. 118–123 (in Russ.).
16. Meershoek P., KleinJan G.H., van Willigen D.M., Bauwens K.P., Spa S.J., van Beurden F. et al. Multi-wavelength fluorescence imaging with a da Vinci Firefly-a technical look behind the scenes. J. Robot Surg, 2021, vol. 15 (5), pp. 751–760.
17. Meershoek P., KleinJan G.H., van Oosterom M.N., Wit E.M.K., van Willigen D.M., Bauwens K.P. et al. Multispectral-fluorescence imaging as a tool to separate healthy from disease-related lymphatic anatomy during robot-assisted laparoscopy. J. Nucl. Med., 2018, vol. 59 (11), pp. 1757–1760.
18. Li Z., Zhou Y., Tian G., Liu Y., Jiang Y., Li X., Song M. Meta-analysis on the efficacy of indocyanine green fluorescence angiography for reduction of anastomotic leakage after rectal cancer surgery. Am. Surg, 2021, vol. 87 (12), pp. 1910–1919.
19. Liu D., Liang L., Liu L., Zhu Z. Does intraoperative indocyanine green fluorescence angiography decrease the incidence of anastomotic leakage in colorectal surgery? A systematic review and meta-analysis. Int. J. Colorectal Dis, 2021, vol. 36 (1), pp. 57–66.
20. Hussain K., Balamurugan G., Ravindra C., Kodali R., Hansalia D.S., Rengan V. The impact of indocyanine green fluorescence angiography (ICG-FA) on anastomotic leak rates and postoperative outcomes in colorectal anastomoses: a systematic review. Surg. Endosc, 2025, vol. 39 (2), pp. 749–765.